МОСКОВСКИЙ ГОСУДАРСТВЕННЫЙ УНИВЕРСИТЕТ
им. М.В. ЛОМОНОСОВА
Биологический факультет
Кафедра зоологии позвоночных
Сравнение доли внебрачных потомков в Томской популяции
мухоловки-пеструшки (Ficedula hypoleuca) в годы с различной
плотностью гнездования
Выпускная квалификационная работа бакалавра
студентки IV курса САМОРОДОВОЙ А. А.
Научные руководители:
ст. науч. сотр. Биологического факультета МГУ,
кафедра биологической эволюции, канд. биол. наук,
ГРИНЬКОВ В. Г.
ст. науч. сотр. Биологического факультета МГУ,
кафедра зоологии позвоночных, канд. биол. наук,
ИЛЬИНА Т. А.
ст. науч. сотр. лаб.популяционной генетики ИОГен
РАН, канд. биол. наук БЕЛОКОНЬ М. М.
Москва 2021
Оглавление
Резюме
3
Введение
Цель работы
Задачи:
4
5
5
Глава 1. Литературный обзор
6
1.1. Общие сведения по биологии мухоловки-пеструшки (Ficedula
hypoleuca)
6
1.2. Систематика мухоловки-пеструшки
9
1.3. Брачные отношения
10
1.3.1. Гипотезы, объясняющие возникновение ВС и их сохранение
в популяциях птиц
12
1.3.2. Факторы, влияющие на частоту ВО
15
Глава 2. Методика
2.1. Описание площадки
2.2. Описание признаков особей
2.3. Определение отцовства
2.4. Статистические методы обработки результатов
17
17
23
24
28
Глава 3. Результаты
29
3.1. Динамика изменений заселенности по годам.
30
3.2. Динамика изменений показателей наличия внебрачных
спариваний (ВС) в популяции по годам и их связь с заселённостью. 31
3.2.1. Доля гнезд с ВП
31
3.2.2. Доля ВП среди всех птенцов
34
3.3. Связи характеристик особей и семей с показателями
вовлеченности птиц во ВС.
36
3.3.1. Репродуктивные показатели
36
3.3.2. Морфофизиологические показатели
39
3.3.3. Показатели, связанные с плотностью гнездования
45
Глава 4. Обсуждение
52
Выводы
56
Благодарности
57
Список литературы
58
Приложение
65
2
Резюме
С недавнего времени благодаря широкому применению тестов на отцовство в
популяционных исследованиях стало ясно, что самки и самцы социально моногамных
видов птиц участвуют во внебрачных спариваниях. Успешные спаривания можно
зарегистрировать, так как их результатом являются внебрачные потомки. На
основании этих данных было показано, что внебрачное спаривание встречается у
подавляющего большинства исследованных социально моногамных видов птиц.
Однако, механизмы этого явления остаются неясными, что вызывает интенсивную
дискуссию в научном сообществе. Большинство гипотез о механизмах возникновения
и распространения внебрачных спариваний предполагает у них наличие собственной
“функции”, а определенный уровень вовлеченности особей во внебрачные спаривания
пытаются связать с действием различных селективных процессов. Недавно было
показано, что селективные процессы на внебрачные спаривания не действуют,
поскольку не выполняется ключевое условие для их работы: внебрачные спаривания
не обладают достаточной генетической компонентой в изменчивости. Из чего
следует, что появление и распространение в популяциях внебрачных спариваний,
будет обусловлено не эволюционными, а экологическими механизмами. Поскольку
для внебрачных спариваний необходим физический контакт особей, то все факторы,
влияющие на вероятность возникновения контактов между особями, могут оказывать
влияние на степень вовлеченности птиц во внебрачные спаривания. К числу таких
факторов относится плотность гнездования птиц. Для проверки наличия и характера
взаимосвязи плотности гнездования с различными показателями вовлеченности птиц
во внебрачные спаривания были проведены исследования на томской популяции
модельного вида - мухоловки-пеструшки (Ficedula hypoleuca) в годы, когда
наблюдались значительные изменения численности этого вида. Помимо прямого
влияния на показатели наличия внебрачного спаривания, плотность гнездования
может оказывать действие и косвенно, через изменение морфофизиологических
свойств и репродуктивных характеристик особей, через изменение возрастной
структуры популяции. В работе было продемонстрировано только прямое влияние
плотности гнездования на показатели наличия внебрачных спариваний у особей.
3
Введение
Выбор сексуального партнера – один из главнейших моментов в жизни каждой особи,
с точки зрения популяционных генетиков и эволюционных биологов. Критерии этого
выбора и способы поиска такого партнера в значительной степени определяют типы
скрещиваний. В свою очередь, от типов или систем скрещивания зависит скорость и
направление преобразований генетической структуры популяций и вида в целом.
Разные системы скрещивания порождают разные формы отбора. К примеру, в основе
полового отбора лежит селективное скрещивание. В случае симпатрического
видообразования биологическая изоляция вынуждает особей скрещиваться с
фенотипически и генетически им подобными (положительное ассортативное
скрещивание), в результате в основе данного типа видообразования также лежит один
из типов скрещивания (Гриценко и др., 1983; Dieckmann, 1999). В целом,
репродуктивный успех особи зависит от способов формирования пар, значит пути
достижения его максимума будут в свою очередь зависеть от механизмов
формирования пар (Гриньков, 2020).
Помимо спаривания особи разного пола, как правило, взаимодействуют и на
социальном уровне. Такие взаимоотношения характерны только для тех животных,
которые
обладают
формами
сложного
общественного
поведения,
так
как
многообразные социальные взаимоотношения для них важны. Например, при
моногамном образе жизни особи будут формировать социальную моногамную пару,
состоящую из одного самца и самки. Пара будет не только спариваться, но и
совместно заботиться о своих потомках – выкармливать, защищать, обучать и т.п.
Долгое время считалось, что в социально моногамных парах генотип потомков также
определяется родителями. То есть поведение родителей обуславливает генетическое
родство потомков, и все потомки получаются исключительно в результате спаривания
социальных
партнёров.
Однако
широкое
применение
в
популяционных
исследованиях ДНК-профилирования и определения отцовства для каждого потомка
показало, что это не всегда так.
Нарушения генетической моногамии, при которой особи в течение одного сезона
размножения спариваются и состоят в паре только с одним партнером, могут
возникнуть при внебрачном спаривании (ВС). Такое спаривание происходит, когда
один партнер из социальной пары спаривается с особью из другой социальной пары
(Гриньков, 2020). В результате успешных внебрачных сексуальных контактов
появляются внебрачные потомки (ВП), и, когда такой потомок генетическими
4
методами обнаруживается в гнезде самки, это называют внебрачным отцовством
(ВО).
Подобные нарушения моногамии - внебрачные спаривания, оказалось, широко
распространены в природных популяциях моногамных видов птиц. У 90% всех видов
птиц социальная моногамия является доминирующей формой отношений. Однако, у
76% исследованных видов с социальной моногамией были обнаружены внебрачные
спаривания, которые по своей сути являются генетической полигамией (Brouwer,
Griffith, 2019).
На данный момент ведутся активные исследования причин такого частого появления
внебрачных потомков в социально моногамных парах (Brouwer, Griffith, 2019; Lifjeld
et al., 2019). Однако несмотря на большое количество исследований, явные причины
до сих пор не удалось найти (Brouwer, Griffith, 2019; Lifjeld et al., 2019). Основные
проблемы связаны с «неуниверсальностью» предложенных гипотез о причинах
возникновения ВС, поскольку ни одна из гипотез не может описать механизм,
действующий для всех видов (Wink, Dyrcz, 1999); (Grinkov et al., 2021). Различия в
причинах ВС наблюдаются не только на уровне видов, но между популяциями одного
вида, а порой и внутри одной популяции в разные годы её исследования (Wink, Dyrcz,
1999; Grinkov et al., 2021). Из всего вышесказанного следует, что получение новых
данных о причинах появления ВП, которые позволят поддержать или опровергнуть
уже существующие гипотезы или приведут к созданию новых, является на данный
момент актуальной научной задачей. В данной работе мы исследуем одну из гипотез,
по которой экологические факторы (один из которых плотность гнездования)
являются
причиной
возникновения
ВС.
Исследования
проводятся
на
внутрипопуляционном уровне в годы с различной плотностью гнездования в
западносибирской популяции мухоловки-пеструшки (Ficedula hypoleuca).
Цель работы
Проверить наличие и характер связи между плотностью гнездования и показателями
наличия внебрачных связей в популяции: частотой внебрачного отцовства (ВО),
долей и числом внебрачных птенцов (ВП) в выводке.
Задачи:
1.
Описать изменчивость исследуемых показателей по годам.
5
2.
Выявить какие из признаков (морфофизиологических, репродуктивных и
связанных с плотностью) коррелируют с показателями наличия внебрачных связей.
3.
Описать, какие из признаков и как меняются по годам.
4.
Выяснить, прямо или косвенно (через изменения фенотипического состава
популяции) плотность гнездования влияет на показатели наличия внебрачных связей.
Глава 1. Литературный обзор
1.1. Общие сведения по биологии мухоловки-пеструшки (Ficedula
hypoleuca)
Мухоловка-пеструшка принадлежит к отряду Воробьинообразные (Passeriformes),
длина тела 13-15 см, масса 11-17 г, размах крыльев 22-26 см. Форма крыла птицы
зависит от дальности миграционного пути и особенностей экологии различных
подвидов и популяций (Цвелых, Дядичева, 1986; Mönkkönen, 1995). Самцы обладают
высокой изменчивостью брачной окраски оперения (Drost, 1936), она варьирует от
черно-белой (1 балл по шкале Дроста) до светло-бурой (7 баллов) - чем светлее
окраска, тем выше балл. Спина у самцов темная, а низ светлый, также на крыльях и
над клювом белые пятна (величину пятен также определяет балл окраски). Самки
менее контрастны (окраска оперения самок похожа на окраску самцов в 7 баллов):
имеют бурый верх и светлый низ, а также белые поля на крыльях. Птенцы имеют
ювенильный пестрый наряд, который сменяется в конце июля-начале августа на
субадульный, который отличается от взрослого (адультного) только рисунком на
третьестепенных маховых (Вишневский, 2014).
Кормовая база состоит преимущественно из следующих отрядов беспозвоночных:
Lepidoptera, Diptera, Coleoptera, Hymenoptera, Aranei. По некоторым данным, рацион
птенцов не сильно отличается от рациона родителей (Баккал, 1997). Мухоловкипеструшки не являются узко специализированными насекомоядными (Иванов, 2005).
В их рационе преобладают нелетающие, малоподвижные животные: пауки, гусеницы,
личинки перепончатокрылых. Состав корма может изменяться в зависимости от
биотопа, погоды, времени суток, сезона, года. Значительную часть беспозвоночных
она добывает с ветвей и листьев деревьев, используя броски на субстрат, остальных –
со стволов и в воздухе. Поиск корма происходит преимущественно во внутренних
частях крон деревьев, в подлеске или подросте (Марочкина и др., 2006).
6
Встречается по всей Европе, кроме юго-восточных регионов, а в России — от
Крайнего Севера, на границе тундры, до Крыма, Кавказа и Закаспийского края на юге,
на востоке и в Западной Сибири, расселяется к востоку по югу таёжной зоны. Зимует
мухоловка в западной Африке. Маршрут перелёта на места зимовок и обратно
пролегает через Западную Европу как у европейских птиц, так и у гнездящихся в
Сибири (Chernetsov et al., 2008). До западной Африки мухоловки летят через
Португалию и Испанию, далее по западному побережью северной Африки в
субэкваториальные районы. Возвращаются в места гнездования уже через Сахару
напрямую в Тунис и Ливию, далее через Италию и Грецию.
Мухоловка-пеструшка заселяет преимущественно лиственные, хвойные, а также
смешанные разреженные леса, при этом предпочитает леса с сомкнутыми кронами
деревьев верхнего яруса и негустым подлеском и подростом, избегает обширных
полян, болот и другого открытого пространства (Марочкина и др., 2003). Держится в
разреженных частях крон деревьев и кустарников среди негустых веток и листьев
(Марочкина и др. 2006). Гнездится в естественных дуплах, старых дятловых гнездах
и щелях в стволах деревьев на опушках или же в садах с дуплистыми деревьями.
Охотно заселяет искусственные дуплянки, не избегает гнездиться рядом с людьми.
Однако насколько успешно мухоловка заселяет поселок или город, зависит от их
размеров и расположения озелененных участков (Куранов, 2007). Мухоловка может
увеличивать локальную плотность за счёт увеличения мест гнездования, например
при развешивании дуплянок на данной территории (Керимов и др., 1994). Это
происходит за счёт того, что самец мухоловки охраняет небольшую территорию
непосредственно рядом с дуплом, а не всю территорию, на которой добывается корм
(Lifjeld, Slagsvold, 1986).
Мухоловки-пеструшки прилетают в Томск в последних числах апреля – первых
числах мая, по данным Куранова - самый ранний прилёт был 22 апреля в 1994
(Куранов, 2008). В более северных районах сроки прилёты сдвинуты на середину мая.
К постройке гнёзд мухоловки-пеструшки приступают фактически сразу после прилета
в район гнездования. Продолжительность постройки гнезда, как правило, составляет
4-6 дней, но при неблагоприятных погодных условиях затягивается до 8-11 дней.
Начало откладки яиц обычно совпадает с окончанием постройки гнезда. В отдельных
случаях яйца развиваются до завершения строительства. В таких случаях самка
откладывает их в недостроенное гнездо, завершая строительство параллельно с
откладкой яиц (Зимин, 2011). Таким образом, откладка начинается где-то с середины
мая, непосредственно дата появления первой кладки и медиана начала размножения
7
зависят от средней температуры второй декады мая (Куранов, 2007). В северных
областях ареала 1 день запаздывания сроков размножения приходится примерно на 1
градус широты (Шутова, 2003). Возраст птиц также является важным фактором,
влияющим на сроки размножения. Двухлетние самки начинают кладку яиц в среднем
на 4–5 дней раньше старших по возрасту особей и на 6 дней раньше однолетних птиц.
Для Томска общая продолжительность периода начала откладки яиц составила 56
дней (Куранов, 2007).
Величина полной кладки у мухоловки-пеструшки варьирует от 3 до 10 яиц, чаще всего
их 6-7. Также существуют сдвоенные кладки по 10-14 яиц и повторные, состоящие из
2-3 (Куранов, 2007). Размеры яиц (16-19 мм) × (12-14 мм), зависят в большей степени
от погодных условий, которые влияют на кормовую базу (Шутова, 2003). Также у
самок-первогодков кладки меньшей массы и яйца меньшего объёма по сравнению с
2–3-летними особями (Анорова, 1984). Средняя начальная масса яйца 1,5-2 г (Бардин
и др., 2010), а инкубационный период длится около 14 дней (Мануилова, 1962).
Эффективность размножения высока – от 70 до 90% для разных регионов. Это
процент гнёзд, из которых вылетели птенцы. Основными причинами отхода яиц
являются неоплодотворённость и гибель эмбрионов на разных стадиях (Шутова,
2003). У мухоловки-пеструшки на гнездо приходится по 1-2 неоплодотворённых яйца,
но иногда количество увеличивается до 3-6 на одну кладку. Наибольшее число
случаев гибели гнёзд отмечается около населённых пунктов, где гнёзда в дуплянках
чаще всего разоряются людьми и домашними кошками (Зимин, 2011).
В первые дни после вылупления птенцы, обогреваются самкой (Мальчевский, 1959).
Самец приносит корм, однако постепенно самка также начинает тратить всё больше
времени на поиск пищи, так как птенцы становятся способными согревать друг друга,
а их потребности в пище возрастают. Вылет птенцов происходит в возрасте от 14 до
24 дней (в зависимости от различных факторов и регионов), после чего их
продолжают кормить около трех недель. Температура не существенно влияет на
успешность выкармливания птенцов, однако в регионах с высокими перепадами
играет бóльшую роль (Куранов, 2007). Отход вылупившихся птенцов невелик.
Отмечены единичные случаи гибели птенцов, отстающих от других в своём развитии
и росте вследствие более позднего вылупления (Зимин, 2011). Наибольшее
количество погибших птенцов наблюдается в возрасте 8-11 дней, наименьшее – до 3
дней. Причинами гибели всего выводка могут быть похолодания, проливные дожди и
сильное заражение птенцов личинками мух семейства Calliphoridae (живут в гнезде и
питаются кровью птенцов) (Шутова, 2003).
8
1.2. Систематика мухоловки-пеструшки
Почти все европейские популяции мухоловки-пеструшки сейчас относят к
номинативному подвиду Ficedula hypoleuca hypoleuca, который занимает большую
часть ареала этого вида. Североафриканский подвид Ficedula hypoleuca speculigera в
последнее время стали причислять к отдельному виду Ficedula speculigera (Sangster et
al., 2004). Представители популяций северной и центральной части Пиренейского
полуострова по своей морфологии являются промежуточными между подвидами F. h.
speculigera и F. h. hypoleuca (хотя ближе к последнему). Их обычно выделяют в подвид
Ficedula hypoleuca iberiae (Sangster et al., 2004). Мухоловок-пеструшек, гнездящихся
восточнее Урала, традиционно относят к подвиду Ficedula hypoleuca sibirica или
Ficedula hypoleuca tomensis (Howard, Moore, 1991), хотя отечественные систематики
такое выделение из номинативного подвида не поддерживают (Пекло, 1987).
Впервые мухоловка-пеструшка была описана Палласом (1764) по образцу особи,
пойманной в Нидерландах. Помимо того, что мухоловки гнездятся в Нидерландах
(Both, Visser, 2001), через эту страну также пролегают пути их миграции из других
стран Европы. В настоящее время Ficedula hypoleuca имеет четыре иногда
выделяемых подвида: F. h. hypoleuca (Pallas, 1764); F. h. speculigera (Bonaparte, Tucker,
1850); F. h. iberiae (Witherby, 1928) и F. h. tomensis (Johansen, 1916).
Подвид F. h. hypoleuca (Pallas, 1764), встречается от Британских островов и западной
Франции до западной Сибири и от Скандинавии до северной Италии, зимует в
западной и центральной Африке (Salvador et al., 2017).
Подвид
F.
h.
muscipeta
(Bechstein,
1792)
в
настоящее
время
считается
синонимичным F. h. hypoleuca и не выделяется в отдельный подвид (Salvador et al.,
2017).
Подвид F. h. speculigera (Bonaparte, 1850), первоначально не выделялся в отдельный
подвид, однако при повторном анализе морфологических признаков в 2016 году (Potti
et al., 2016) в сравнении с другим подвидом F. h. iberiae (Witherby, 1928) стало ясно,
что speculigera специфически отличается от iberiae. Подвид F. h. speculigera
распространен в Марокко (к югу до гор среднего Атласа), северном Алжире и
северном Тунисе, зимует в Западной Африке (Salvador et al., 2017).
Подвид F. h. iberiae (Witherby, 1928), иногда не выделяется в отдельный подвид,
поскольку географически и морфологически является гибридом между F. h. hypoleuca
9
и F. h. speculigera. Распространен в Испании, гнездится на Пиренейском полуострове,
зимует в Западной Африке (Salvador et al., 2017).
Подвид F. h. sibirica (Khakhlov, 1915) теперь называется F. h. tomensis (Johansen, 1916).
Встречается в Западной Сибири от Урала до Енисея, зимует в Восточной Африке
(Salvador et al., 2017). Как уже отмечалось выше, в отечественной литературе как
правило не выделяется.
1.3. Брачные отношения
Преобладающей формой брачных отношений мухоловки-пеструшки является
сезонная моногамия, однако при этом большинство птиц меняет партнеров ежегодно.
Термин "моногамия" может быть отнесен к различным аспектам особых
(эксклюзивных)
взаимоотношений
взаимоотношениям,
сексуальным
между
контактам
особями
и
в
паре:
генетическим
социальным
последствиям
сексуальных контактов. Соответственно, мы можем говорить о генетической и
социальной моногамии. Социальная моногамия, в свою очередь делится на сезонную
(серийную) и настоящую.
Социальная моногамия подразумевает совместную жизнедеятельность одного самца
и одной самки — моногамный образ жизни. Две особи могут сотрудничать в поисках
ресурсов (пища, убежища), и/или в заботе о потомстве. Отцовская забота у
моногамных видов птиц обычно проявляется в строительстве гнезд, высиживании
яиц, кормлении, защите и социализации потомства. При этом, при социальной
моногамии может не быть ограничения в сексуальных контактах (сексуальной
верности или эксклюзивности) между самцами и самками. Поэтому, принято
выделять генетическую моногамию, т.е. систему спаривания, в которой проявляется
ограничение сексуальных контактов только одной особью – членом социальной пары.
Таким образом, генетическая моногамия подразумевает под собой не только
особые отношения между особями внутри пары, но и их сексуальную верность.
Сочетание социальной и генетической моногамии редко встречается у птиц (Griffith
et al., 2002; Brouwer, Griffith 2019; Lifjeld et al., 2019). Истинной моногамией называют
длительную
(в
течение
нескольких
циклов
размножения)
связь
двух
социальных партнеров, при которой они спариваются только друг с другом (James,
1979). Сезонная (или серийная) моногамия характеризуется сменой социального
партнёра при каждом цикле размножения, то есть, каждый сезон формируются особые
социальные взаимоотношения (забота о потомстве, например) с новой особью. Часто
10
“нарушениями” социальной моногамии считают факультативную полигамию и
внебрачные спаривания (ВС). В таких случаях, факультативная полигамия
рассматривается как один из видов "супружеской неверности" (Norman, 1983). Однако
часто бывает очень трудно определить, какая форма является основной для брачных
отношений, поскольку некоторые виды птиц имеют как чисто моногамные, так и
полигамные популяции. Вид считается моногамным, если показатели полигамии не
превышают 20% (Ford, 1983), в некоторых случаях оценка более строгая – не более
5% (Verner, Willson, 1969). Выявлено, что значительная доля социально моногамных
видов птиц оказалась генетически полигамной, 33% выводков таких видов имеют 19%
потомков, рожденных от внебрачных самцов. Внебрачные потомки (ВП) были
обнаружены у 75% из 342 социально моногамных видов птиц, изученных на
сегодняшний день (Brouwer, Griffith 2019).
По мнению некоторых авторов, полигамия у мухоловки-пеструшки не является
постоянным, генетически закрепленным признаком особи. По-видимому, такая форма
брака возникла как механизм максимального повышения продуктивности популяции
при неравном соотношении полов в начале сезона размножения. В годы с теплыми
веснами и с хорошим состоянием кормовой базы возрастает активность токового
поведения самцов на вторичных территориях, что приводит к повышению частоты
полигинии. Таким образом, она варьирует каждый год и зависит от конкретной
ситуации, в которой оказываются птицы в предгнездовой период. (Артемьев,
Головань, 2005).
У птиц моногамия обычно определяется по поведению (моногамный образ жизни) или
по последствиям множественных сексуальных контактов (наличию или отсутствию
потомков от других социальных партнеров). Количественные оценки сексуального
поведения (регистрация множественных спариваний) редко осуществляют в ходе
популяционных исследований из-за трудоемкости подобных наблюдений (часто их
просто невозможно провести силами небольшой группы исследователей). Однако,
даже генетическую полиандрию (полигамию самок), как правило, выявить трудно.
Это связано с тем, что успешные внебрачные спаривания (как сказано выше, не
регистрируемые), приводящие к оплодотворению и появлению внебрачных потомков
(ВП) (единственные регистрируемые последствия сексуальных контактов), можно
выявить только на основе генетических тестов (Griffith et al., 2002): участвующие в
ВС особи, не демонстрируют других форм социальных взаимодействий, кроме самого
спаривания. Как правило, последствия множественных сексуальных контактов
(наличие или отсутствие ВП) выявляют тестом на отцовство по молекулярным
11
данным всей семьи с помощью ДНК-профилирования. Исследования, включающие в
себя тесты на отцовство и привели к выводу о том, что ВС встречаются у большинства
изученных социально моногамных видов птиц (Griffith et al., 2002; Brouwer, Griffith
2019; Lifjeld et al. 2019).
1.3.1. Гипотезы, объясняющие возникновение ВС и их сохранение в
популяциях птиц
Существует два разных подхода к пониманию причин широкого распространения в
популяциях ВО. Первый — это адаптационистский подход, при котором считается,
что у ВС имеется "функция" и, следовательно, ВС могут контролироваться
естественным отбором. Чтобы ВС закрепились и распространились в популяциях,
выгода от ВС должна превышать их возможные негативные последствия (Brouwer,
Griffith, 2019; Lifjeld et al, 2019). Второй подход можно назвать нейтралистским, т.к. в
рамках этого подхода предполагается, что ВС могут не обладать никакой функцией в
момент своего появления. Поскольку у ВС нет собственной функции, то они сами по
себе отбором не контролируются, а возникают как неожиданное побочное следствие
отбора по другим признакам фенотипа или формам поведения, формирующих
репродуктивное состояние особи (брачное поведение, родительский инстинкт и т.д.).
Такие процессы принято называть эписелекционными (Cherdantsev et al., 1996).
Баланс между выгодами и издержками не важен, т.к. связь с приспособленностью
особей может быть любой: сильной или слабой, положительной или отрицательной
(Grinkov, 2018; Grinkov et al., 2020).
Множественные спаривания могут приводить к негативным последствиям по многим
причинам. Существует риск потерять социального партнера и его заботу о потомстве
(Wagner et al., 1996). Увеличивается вероятность заражения заболеваниями,
передающимися половым путем (ЗППП) (McLeod, Day, 2014; Lombardo, 1998).
Повышенная энергозатратность множественных спариваний, особенно для самцов,
которым необходимо преодолеть расстояния до другого гнезда, найти постороннюю
самку, спариться с ней (Bjrklund, Westman, 1983). По некоторым данным, для
осуществления последнего, самцы также тратят силы на погоню и насильственное
спаривание с этой самкой (Brekke et al., 2013).
С точки зрения адаптационистского подхода для самцов и самок существуют разные
выгоды. Прямые выгоды для самцов — это возможность распространить свои гены
12
путем оплодотворения большего количества самок без затрат на заботу о потомстве
(Brouwer, Griffith, 2019; Lifjeld et al, 2019). Этот эволюционный механизм происходит
в результате либо силового спаривания (Brekke et al., 2013), когда самец догоняет
самку и оплодотворяет ее, либо же спаривание происходит по условному согласию,
когда самка, во избежание агрессии со стороны самца соглашается на, в некотором
роде, неизбежное насилие (Westneat, Stewart, 2003).
Польза от вовлеченности самок во ВС менее очевидна, так как множественное
спаривание не приводит к увеличению производимого самками потомства. У
мухоловки-пеструшки самка может быть инициатором ВС по одной причине – это
острая необходимость оплодотворения яиц (Björklund, Westman 1983; Lifjeld et al.,
1997). В данном случае прямой выгодой от таких внебрачных связей будет
гарантированное оплодотворение яиц. У некоторых видов ВС самок также может
привлечь дополнительных самцов, способных проявлять заботу о потомстве такой
самки (Stacey, 1982; Davies et al., 1996). Непрямая выгода для самки – это хорошие
гены (при выборе самца учитываются его фенотипические признаки, которые
передадутся птенцам и могут обеспечить их повышенную привлекательность)
(Jennions, Petrie, 2000) или совместимые гены (спаривание с генетически более
совместимым самцом может приводить к формированию более качественного
потомства, например, с хорошим иммунитетом) (Kempenaers et al., 1992; Arnqvist,
2007).
Однако существуют весомые аргументы против селективных механизмов:
1. Отсутствие наследуемости ВО. Для того, чтобы естественный отбор мог изменить
признак, последний должен обладать существенной генетической компонентой,
определяющей
фенотипическое
состояние
признака,
и
быть
связанным
с
приспособленностью особи. Однако ВО является признаком с низкой генетической
компонентой и широкой нормой реакции, а значит его изменчивость почти полностью
определяется факторами среды, а не генетическими различиями между особями.
Фенотипическое значение подобных признаков определяется не эволюционными
процессами (естественным отбором), а условиями, в которых оказалась каждая
конкретная особь, то есть экологическими факторами, и поведением особей (Grinkov
et al., 2020).
2. Влияние структуры среды на множественные спаривания (полигамия, ВС) (Grinkov
et al., 2018). В зависимости от плотности распределения гнездовий на площадке
варьирует и количество контактов между особями в результате чего на территории с
большим количеством дуплянок будет наблюдаться большая доля ВП. Основная
13
причина такого явления - внебрачные сексуальные контакты между особями
происходят преимущественно между ближайшими соседями и не наблюдаются на
расстоянии свыше 500 метров (Canal et al., 2012; Grinkov et al., 2021), т.е. частота ВС
зависит от количества возможных прямых физических контактов между особями
(Alatalo et al., 1982).
3. У птиц инициаторами внебрачных спариваний чаще являются самцы (Arnqvist,
2007). Именно самцам принадлежит ведущая роль в провоцировании внебрачных
спариваний и у мухоловки-пеструшки (Lundberg et al., 1987; Björklund, Westman 1983).
4. Основной поведенческий механизм, определяющий наличие ВО – неспособность
социального партнера защитить самку от преследований со стороны внебрачных
партнеров и неспособность самки уклониться от преследований со стороны
внебрачных партнеров (Plaza et al., 2019).
С точки зрения нейтралистского подхода, предполагается, что ни самка, ни самец не
имеют склонности к ВС. И адаптивные, и неадаптивные ВС могут наблюдаться в
популяции. Считается, что ВС являются побочным продуктом фенотипической
пластичности, а не результатом селекции альтернативных стратегий размножения с
генетическим полиморфизмом среди особей (Gross, 1996). ВС возникают как
внезапные, не коррелятивные последствия отбора на формирование репродуктивного
состояния особей, направленного на увеличение фертильности и плодовитости
особей. Прямой естественный (дарвиновский) отбор не может контролировать
эволюцию такого поведения из-за отсутствия его повторяемости (наследуемости или
повторяемости в окружающей среде). Если же ВС являются побочным продуктом
репродуктивного состояния особи (эписелективным процессом, Cherdantsev et al.,
1996), то его распространенность в популяциях будет определяться экологическими и
социо-экологическими факторами (Wink, Dyrcz, 1999).
Например, в период размножения самец находится в таком репродуктивном
состоянии, что готов к спариванию с любой самкой, вне зависимости от того, является
ли она его социальным партнером или нет. Однако, все же социальный партнер будет
обладать определенными преимуществами перед остальными особями, поскольку
является наиболее доступным вариантом (Grinkov et al., 2018).
Некоторые самцы демонстрируют явное полигамное поведение: после привлечения
одной самки, покидают ее в начале периода откладывания яиц, проводя значительное
количество времени вдали от гнезда, привлекая вторую самку. В случае успеха самец
возвращается к первой самке, когда вторая уже начала откладывать яйца (Björklund,
Westman, 1983). В итоге, как правило самец уделяет гораздо меньше времени второй
14
самке, в результате чего она производит в среднем меньшее количество потомков.
Таким образом, самки могут быть «обмануты», будучи на месте второй (Alatalo et al.,
1981). Два гнезда такого самца, с прилегающими к ним территориями располагаются
в среднем на расстоянии 190 м друг от друга (минимальная оценка; диапазон 25-400
м), причем между ними находятся в среднем две (диапазон от 0 до 5) другие пары
(Alatalo et al., 1982). Полигамность самцов (полигиния) встречается чаще в
популяциях ближе к югу РФ, что касается Мурманской области, то по данным С.Н.
Баккала полигиния – явление редкое (Баккал, 1997).
Существует также и определенная “защита” от ВС со стороны самца. Для того, чтобы
снизить шансы других самцов на спаривание с самкой, он нередко следует за ней
незадолго до и во время откладывания яиц (Beecher, Beecher, 1979). Однако для самца
охрана самки не проходит без энергозатрат, он нередко теряет в весе больше других
самцов - в результате времени и энергии, затрачиваемых на защиту самки (Brekke et
al., 2013).
1.3.2. Факторы, влияющие на частоту ВО
Социально-экологические факторы, определяющие распространенность ВС в
популяции: социальная система спаривания (Cornwallis et al., 2010) родство (Kleven et
al., 2006), мужская родительская забота (Gowaty, 1996), половой отбор (Owens,
Bennett, 1994), жизненный опыт (Wink, Dyrcz, 1999), средняя температура
окружающей среды во время брачного периода (Stutchbury, Morton, 2001), а также
сезонная миграция (Spottiswoode, 2004). Что касается таких факторов, как мужская
родительская забота и жизненный опыт, то их вариабельность наблюдается при
сравнении различных таксономических групп, а в некоторых случаях и на
внутрипопуляционном уровне (Schwagmeyer et al., 1999). Однако, как показали
исследования (Lifjeld, 2019), один из этих факторов - мужская родительская забота, не
влияет на вариативность полигамии самок, являясь следствием женской полигамии
(полиандрии), а не её причиной (Westneat, Stewart, 2003). При анализе родительской
заботы самцов отдельно для каждой фазы цикла гнездования, было выявлено, что
полиандрия обратно зависит от участия самца в постройке гнезда и насиживании яиц
(Owens, Bennett, 1994). Процент полигамии был выше у тех видов, где самцы не
принимали участия на ранних стадиях цикла гнездования, таких как насиживание яиц
и выкармливание птенцов (Schwagmeyer et al., 1999). Причина, по которой самцы
отказываются от родительской заботы – её энергозатратность (Owens, Bennett, 1994),
15
порой невыгодная для случаев с высокой долей внебрачных потомков. По результатам
исследований выявлено, что мужская родительская забота не является фактором,
влияющим на полигамность самок. Напротив, вариабельность их поведения
напрямую зависит от доли внебрачных потомков, особенно на первых стадиях цикла
гнездования (Lifjeld, 2019). Также обнаружена положительная связь между
долгосрочностью парных отношений и количеством внебрачных птенцов (Lifjeld,
2019), то есть самки, не заинтересованные в длительных отношениях со своим
партнёром, имели больше внебрачных связей (Gowaty, 1996).
Экологические и социально-экологические факторы, влияющие на частоту ВС, от
которой напрямую зависит вероятность встречи между особями (Grinkov et al., 2018):
плотность размножения, гетерогенность окружающей среды (Westneat, Sherman,
1997) и соотношение полов (Emlen, Oring, 1977). При неравномерном распределении
дуплянок на участке, высокая частота полигинии будет наблюдаться на территории с
массовым скоплением гнезд (Santo et al., 2003).
В этой работе рассматривается только один из перечисленных выше экологических
факторов - плотность гнездования, в то время как гетерогенность окружающей среды
также частично влияет на значение плотности гнездования, так как распределение
птиц по территории зависит от рельефа местности (Santo et al., 2003). Чтобы
учитывать эффект положения гнезда на площадке относительно других гнезд нами
были введены дополнительные параметры плотности среды (см. Материалы и
методы).
Также могут взаимодействовать плотность популяции, гетерогенность среды и
соотношение полов: то есть соотношение плотности холостых и образовавших пару
самок и самцов, с одной стороны, и гетерогенности условий среды, с другой. Большое
число не образовавших пару самок по отношению к самцам будет способствовать
полигамии, а большое число сексуально активных самцов к рецептивным, но
образовавшим пару самкам – внебрачным спариваниям. Предполагается, что
однородная среда будет значительно снижать вероятность для самцов привлечь
дополнительных холостых самок, в то время как вероятность ВС будет повышаться
(Emlen, Oring 1977). Причем будет играть роль не общее соотношение полов, а
фактическое - то есть соотношение полов у особей в репродуктивной части популяции
(Emlen, Oring 1977). Однако только при учете всех трех факторов можно делать
однозначные выводы о влиянии экологических факторов на наличие ВП. Также,
промежуточным звеном в цепочке взаимосвязи факторов среды и ВС может служить
поведение особи. Однако его влияние на число и наличие ВП в нашей работе
16
опускается, так как поведение не является самостоятельным независимым фактором,
а включение его в анализ потребовало бы дополнительных исследований. Подобная
нехватка наблюдений встречается во многих популяционных исследованиях, так как
их основная задача - сбор массового материала, в то время как на поведенческий
аспект не остается времени.
Глава 2. Методика
В работе использованы данные за 2013-2015 и 2018-2019 годы исследования
мухоловки-пеструшки в Томской области. Показатель плотности гнездования
рассчитывался на основе числа успешных гнезд и количества дуплянок. Также были
введены признаки, связанные с плотностью гнездования, которые рассчитывались по
расположению гнезда (координатам) относительно других гнезд.
Описание всех
признаков (морфофизиологических и репродуктивных) было выполнено В.Г.
Гриньковым в виде аудиозаписей. Данные аудиозаписи были оцифрованы
(переведены в таблицы Excel) в 2020 году в ходе нашей работы совместными
усилиями В.Г. Гринькова и меня, Самородовой Алевтины. Для проведения семейного
анализа в 2013-2015 и 2018-2019 годах были собраны образцы крови у птенцов и их
социальных родителей В.Г. Гриньковым. Пробы крови обрабатывались в лаборатории
популяционной генетики Института общей генетики им. Н.И. Вавилова РАН под
руководством Марьяны Михайловны Белоконь мной, Самородовой Алевтиной. По
результатам анализа были получены данные о числе внебрачных птенцов в семьях и
числе внебрачных партнеров для каждой исследованной самки. На их основе
рассчитывались значения доли ВП и доли гнезд с ВП для каждого года. В работе в
качестве показателей наличия внебрачных связей рассматривались наличие ВП в
выводке, их количество (семейные характеристики), а также доля гнезд с ВП и доля
ВП от общего числа птенцов (характеристики каждого года исследования).
Дальнейшая статистическая обработка материала была выполнена мной, Самородой
Алевтиной.
2.1. Описание площадки
Сбор полевого материала проводили в Томской области на базе полевого стационара
Томского
государственного
университета
17
(ТГУ)
“Учебно-научной
станции
коллективного пользования “Полигон Коларово” в 13 км к югу от Томска (56 ° 21′N
84 ° 56′E). Томская область является восточной границей ареала мухоловкипеструшки.
В 2001 году на территории лесного участка площадью около 20 га были развешены
искусственные гнездовья (дуплянки), для привлечения мухоловок. Эта площадка
расположена в смешанном лесу, состоящем из осины (Populus tremula), березы
(Betula spec), ели (Picea abies), пихты сибирской (Abies sibirica) и сосны обыкновенной
(Pinus sylvestris). Осина была самым многочисленным видом древостоя, береза заняла
второе место по встречаемости, что касается остальных видов, они присутствовали
как единичные изолированные деревья.
Развеска дуплянок организована в виде четырех участков (“площадок”) – двух по 5 га
(Северный и Южный; созданы в 2003 году) и двух по 10 га (Контрольный и
Экспериментальный; созданы в 2001 году) (рис. 1.). Расстояние между наиболее
отдалёнными дуплянками составляло около трех км.
Теоретическая плотность в период исследований рассчитывалась для каждого участка
как отношение площади участка к числу всех дуплянок на нём (рис. 1.). На всех
участках она составила ~ 10 дуплянок/га (рис. 1.).
Рис. 1. Упрощенная карта исследуемой территории. На карте показаны все участки,
их площади и количество дуплянок на каждом участке. Для экспериментального
участка приведено максимальное число дуплянок, имевшихся только в годы
проведения различных экспериментов. В годы без экспериментов (2001 - 2002; 2008 по настоящее время) на участке было расположено 100 дуплянок.
18
Количество дуплянок в разные годы за весь период исследований с 2001 по 2020 годы
варьировало от 200 до 381. С 2013 по 2019 число дуплянок было постоянным - 250
штук. На участке, на котором проводился сбор проб крови (контрольный и
экспериментальный участки), для проведения статистического анализа дуплянки
были разбиты по пяти зонам (рис. 2) в зависимости от их расположения относительно
границ участка: 1 – дуплянки по краю (выделены красным цветом), 2 – ближе к центру
(светло-оранжевый), 3 – ещё ближе к центру (салатовый), 4 – вокруг центра (зелёный),
5 – в центре (голубой).
Рис. 2. Схема классификации дуплянок в зависимости от их расположения на
площадке (контрольный и экспериментальный участки). 1 - краевая зона выделена
красным цветом, 2 – зона ближе к центру - оранжевым, 3 – следующая по направлению
к центру зона - салатовым, 4 – зона вокруг центра - зелёным, 5 – центральная зона голубым.
В работе плотность гнездования или заселённость рассчитывалась как отношение
успешных гнезд к общему числу дуплянок на участке. Дуплянки с успешным
гнездами — это те дуплянки, которые, на момент исследований были заняты парой с
птенцами. Если по какой-то причине птенцы не вылуплялись или погибали в первые
дни после вылупления, то такое гнездо считалось неуспешным. В таблице 1
представлены характеристики, полученные для расчета плотности (заселенности) и
другие, необходимые для анализа популяции каждого года. Изменения характеристик
по годам:
1.
Число гнезд в 2013 году составляло 152 штуки, в 2014 году оно увеличилось до
186, в 2015 году несколько снизилось до 170, а в 2018-2019 годах уменьшилось в два
раза до 98 и 99 соответственно.
2.
Число неуспешных гнезд в 2013 году составляло 18, в 2014 году увеличилось
до 22, в 2015 году произошло снижение в два раза до 10, в 2018 составило 11, 2019
году – снова 10 гнезд.
19
3.
Число успешных гнезд в 2013 году равнялось 134, в 2014 году значительно
повысилось до 164, в 2015 году немного снизилось до 160, в 2018 году уменьшилось
почти вдвое до 87, в 2019 году незначительно повысилось до 89.
4.
Заселенность, рассчитанная как отношение всех гнезд к общему числу
дуплянок, в 2013 году была равна 0,608, в 2014 году повысилась до 0,744, в 2015 году
несколько снизилась до 0,68, в 2018 году значение уменьшилось почти в два раза до
0,392, в 2019 году незначительно повысилось до 0,396.
5.
Заселенность, рассчитанная как отношение успешных гнезд к общему числу
дуплянок, в 2013 году была равна 0,536, в 2014 году повысилась до 0,656, в 2015 году
несколько снизилась до 0,64, в 2018 году вновь уменьшилась почти в два раза до 0,348,
в 2019 году произошло небольшое снижение до 0,356.
6.
Средние сроки гнездования рассчитывались по дате откладки 1-го яйца, также
для этого параметра в таблице приведены SD – среднее квадратичное отклонение и N
– размер выборки. В 2013 году средние сроки были 29 мая, в 2014 году несколько
раньше – 27 мая, в 2015 году снова 29 мая, в 2018 году они сдвинулись до 4 июня, в
2019 году сильно раньше – 25 мая.
7.
Доля успешных гнезд в 2013 году была равна 0,882, в 2014 году значение не
поменялось (0,882), в 2015 году сильно повысилось до 0,941, в 2018 году несколько
снизилось до 0,888, в 2019 году значение совсем немного повысилось до 0,889.
8.
Средняя кладка рассчитывалась по числу яиц в кладке, также для этого
параметра в таблице приведены SD – среднее квадратичное отклонение и N – размер
выборки. В 2013 году равнялось 6,61, в 2014 году повысилось до 6,45, в 2015 году еще
несколько повысилось до 6,52, в 2018 году значительно снизилось до 6,15, в 2019 году
произошло резкое повышение до 6,69.
9.
Среднее число слетков рассчитывалась по числу слетков в выводке, также для
этого параметра в таблице приведены SD – среднее квадратичное отклонение и N –
размер выборки. В 2013 году равнялось 5,56, в 2014 году понизилось до 5,31, в 2015
году сильно повысилось до 5,99, в 2018 году значительно снизилось до 5,05, в 2019
году произошло резкое повышение до 5,55.
10.
Средняя успешность кладок рассчитывалась как отношение числа слетков к
числу яиц, также для этого параметра в таблице приведены SD – среднее квадратичное
отклонение и N – размер выборки. В 2013 году значение равнялось 0,87, в 2014 году
оно несколько понизилось до 0,84, в 2015 году сильно повысилось до 0,92, в 2018 году
значительно снизилось до 0,85, в 2019 году произошло незначительное повышение до
0,88.
20
Таблица 1. Характеристика гнездовых сезонов в популяции мухоловки-пеструшки,
Ficedula hypoleuca, в Томской области.
Характеристики
Годы
2013
2014
2015
2018
2019
Число гнезд
152
186
170
98
99
Число неуспешных
гнезд
18
22
10
11
10
Число успешных гнезд
134
164
160
87
89
Заселенность (все
гнезда)
0.608
0.744
0.68
0.392
0.396
Заселенность
(успешные гнезда)
0.536
0.656
0.64
0.348
0.356
Средние сроки
гнездования (по дате
откладки 1-го яйца)
29 мая
(SD=7.2;
N=151)
27 мая
(SD=9.0;
N=185)
29 мая
(SD=8.0;
N=169)
Доля успешных гнезд
0.882
0.882
0.941
0.888
0.899
Средняя кладка
6.61
(SD=1.08;
N=143)
6.45
(SD=1.20;
N=186)
6.52
(SD=0.96;
N=164)
6.15
(SD=0.9
9; N=97)
6.69
(SD=0.7
1; N=96)
Среднее число слетков
5.65
(SD=1.49;
N=136)
5.31
(SD=1.55;
N=165)
5.99
(SD=1.23;
N=161)
5.05
(SD=1.7
4; N=90)
5.55
(SD=1.9
9; N=96)
Средняя успешность
кладок (число
слетков/число яиц)
0.87
(SD=0.16;
N=134)
0.84
(SD=0.19;
N=164)
0.92
(SD=0.13;
N=160)
0.85
(SD=0.2
1; N=87)
0.88
(SD=0.1
5; N=89)
4 июня
25 мая
(SD=5.5; (SD=6.5;
N=97)
N=98)
Каждый год брались пробы крови у птенцов и родителей каждого успешного гнезда.
Динамика изменений этих характеристик:
1) Число успешных гнезд на площадке см. выше описание таблицы 1 п.3
2) Число гнезд, в которых брались пробы крови в 2013 году составляло 39 штук, в
2014 году пробы крови были взяты из 34 гнезд, в 2015 из 32, а в 2018 из 39, а в 2019
году из 21 гнезда.
21
3) Число проб, взятых от птенцов в 2013 году было равно 218, в 2014 было взято 180
проб, в 2015 - 182, в 2018 - 198, а в 2019 году было взято 136 проб.
4-5) Число проб, взятых от самок и от самцов было равным практически для всех лет.
В 2013 году от самок было взято 39 проб, а от самцов 35, в 2014 году и от тех, и от тех
было взято по 34 пробы, в 2015 году по 32, в 2018 году от самок – 39, от самцов – 35,
в 2019 году от тех, и от тех по 21 пробе.
Таблица 2. Характеристики для оценки уровня ВП в томской популяции мухоловкипеструшки, Ficedula hypoleuca.
Годы
Характеристики
2013 2014 2015
Число успешных гнезд на площадке, на которой
2018
2019
106
130
125
70
77
Число гнезд, в которых брались пробы крови
39
34
32
39
21
Число проб от птенцов
218
180
182
198
136
Число проб от самок
39
34
32
39
21
Число проб от самцов
35
34
32
35
21
брались пробы крови
Распределение дат начала кладок – это один из признаков особи, влияние которого на
долю ВП не было оценено формальным статистическим анализом, так как пробы
крови брались не случайно, а в определенный период, удобный для исследователя.
Как можно заметить по графику (рис. 3), средние даты начала кладок для гнезд, в
которых взяты пробы крови и для гнезд, в которых они не были взяты, не всегда
совпадают.
22
Рис. 3. Распределение дат начала кладок для гнёзд, где были взяты пробы крови и где
они не брались, по годам. Начало кладки — это число дней с 1 апреля. Звездочками
обозначены уровни значимости средних дат начала кладки по критерию ВилкоксонаМанна-Уитни: * p < 0.01, ** p < 0.001 и *** p < 0.0001
2.2. Описание признаков
Карта с расположением дуплянок (рис. 1), а также координаты каждого гнезда были
предоставлены В. Г. Гриньковым. В период размножения регулярно (раз в пять дней)
проверялось каждое гнездо для фиксации репродуктивных показателей особей (сроки
размножения, размер кладки, размер выводка и число слетков). Почти все самки были
пойманы по два раза в течение всего сезона размножения. Первый раз на седьмойдевятый день инкубации кладки, а второй раз в период выкармливания 9-11-дневных
23
птенцов. Самцов отлавливали только один раз в период выкармливания 9-11-дневных
птенцов. В исследуемой популяции мухоловки-пеструшки встречались как
«неизвестные» птицы – впервые пойманные на исследуемой территории взрослыми,
так и «местные» - рожденные на данной территории и возвращающиеся на нее.
«Неизвестных» мухоловок кольцевали и выпускали, а «местных» кольцевали в гнезде
птенцами. Данные по кольцеванию птиц были предоставлены В.Г. Гриньковым.
Дополнительную информацию о схеме мониторинга популяции, мечении птиц, а
также описание района исследований можно найти в публикациях (Grinkov et al, 2018;
Grinkov et al., 2020).
Для самцов, самок и их птенцов проводилось описание морфофизиологических
признаков и общих данных: номер дуплянки, на которой поймана птица, и номер
кольца (в случае с птенцами указывались все кольца птенцов в дуплянке). Далее для
каждой семьи вводились данные по количеству самих птенцов в гнезде, яиц и
примерный возраст птенцов. У каждой пойманной взрослой особи измеряли массу
тела и оценивали состояние грудной мускулатуры, степень наполненности жировых
депо, также указывали стадию послебрачной линьки с длиной сменившихся перьев в
миллиметрах, количество и промежуток сменившихся во время предбрачной линьки
перьев (Barlein, Simons, 1995). У самцов также брали основные линейные промеры
(размеры крыла, цевки, клюва, хвоста, степень развития клоакального выступа по
балльной системе), оценивали окраску оперения по шкале Дроста (Drost, 1936) с
указанием числа и размера (диаметр) лобных пятен. Кроме того, элементы
орнаментации каждого самца (окраска перьев БВКВМ, хвостовых и рулевых)
оценивали количественно по оригинальной стандартной схеме (Иванкина и др., 2007).
Возраст птиц, исходя из наличия «местных» и «неизвестных» птиц, делили на три
класса: годовалые (молодые), особи с неизвестным происхождением (впервые
окольцованные, включает как годовалых, так и особей других возрастов) и особи
старше 2 лет (возвратившиеся молодые и неизвестные).
2.3. Определение отцовства
При исследовании изменчивости генетических маркеров у птиц предпочтительно
использовать кровь, так как взятие крови является малотравматичной процедурой, а
за счёт наличия в эритроцитах ядер, кровь содержит значительное количество ДНК,
которую можно выделить простыми методами.
24
Как у самцов, так и у самок пробы крови брали в период выкармливания ими 9-11дневных птенцов. У птенцов кровь брали на десятый-двенадцатый день после
вылупления. Образцы крови брались в выборочном числе семей у всех членов семьи
(табл. 2). Выборка семей для определения отцовства формировалась из птиц,
гнездившихся на контрольном и экспериментальном участках. Всего было изучено
705 гнезд, из них были успешными 634, а пробы крови взяты из 165. От птенцов было
суммарно взято 914 проб, от самок – 165 и от самцов – 157. Всего за пять лет было
собрано 1236 проб.
Пробы крови (~ 5 мкл) брали из подкрыльцовой вены птиц путем венепункции через
кожный прокол стенки венозного сосуда с помощью медицинской иглы
минимального диаметра. Далее, вышедшую кровь собирали с поверхности кожи
автоматической пипеткой и помещали в пробирку. Для фиксация в ту же пробирку
заранее был добавлен 99% спирт: по 0,5 мл спирта на 1 каплю крови (~ 5 мкл).
Полученные пробы хранили в холодильнике до выделения ДНК в пластиковых
пробирках при температуре 2-8° С.
Выделение ДНК из крови осуществляли с помощью набора для выделения ДНК
Diatom™ DNA Prep 100 (ООО «Лаборатория Изоген») по стандартному протоколу
(Белоконь и др., 2014).
По выделенной ДНК проводили микросателлитный анализ всех особей (взрослых и
птенцов), включавший генотипирование по шести ядерным микросателлитным
локусам (Fhy221, Fhy301, Fhy403, Fhy408, Fhy466 и Fhy405) (Leder et al., 2008),
предварительно
отобранных
как
высокополиморфные.
Характеристики
микросателлитных локусов, отобранных для анализа родственных связей в популяции
мухоловки-пеструшки приведены в таблице 3.
Таблица 3. Характеристики микросателлитных локусов группы, отобранных для
анализа родственных связей в популяции мухоловки-пеструшки.
Locus
Последовательность праймеров* (5′–3′)
Повтор
F-TCCCTAATAAGCATCAATCT
Fhy221 R-GTTTACCCTTGCTAGTTATCTT
GATA10
F-TTCCAGGTATATGTAACCAAAAC
Fhy301 R-GTTTATAGAAGCTGTGAATCCCTTAAT
25
GATA10
F-ACAAGCTCTCCTTCTTACTTAT
Fhy403 R-GTTTCAGTAAAGCTTGTTAGAACCTA
GATA10
F-TTGAAAGAGGTGTATTATATGAG
Fhy405 R-GTTTCTTTCCAGAATCAATCTATT
GATA8
F-CCTGCACAAATAGCAATA
Fhy408 R-GTTTGTTCTATGAATCTTACTCTG
GATA23
F-TCGGAATTGAAGACCTAGT
Fhy466 R-GTTTGATGCCAAATAGTTATGAA
GATA13
В локусах содержатся тетрануклеотидные повторы, что делает их удобными для
генной идентификации особей. Также уровень генетического разнообразия по
каждому локусу высок и в случае их свободного наследования статистически
исключается повторение генотипов среди неродственных особей.
Для амплификации фрагментов ДНК использовали готовый набор реагентов
GenePak® PCR Core (ООО «Лаборатория Изоген»). Сбор смеси и подготовку ПЦР
проводили стандартным образом: в готовую пробирку с лиофилизованной сухой
смесью (МастерМикс), содержащую ингибированную для „горячего старта” TaqДНК-полимеразу,
дезоксинуклеозидтрифосфаты,
хлорид
магния
(конечная
концентрация соответственно 1U, 200 мкМ и 2,5 мМ) и оптимизированную буферную
систему для проведения одной стандартной ПЦР, добавляли 10 мкл ПЦР растворителя
(PCR diluent). К нему прибавляли 5 мкл смеси специфичных для данного локуса
праймеров (прямого и обратного) в рекомендуемой конечной концентрации 0,1-0,5
мкМ. Далее в пробирку со смесью добавляли 7 мкл выделенной ДНК. Для проведения
ПЦР пробирки помещали в термоблок программируемого термостата и запускали
соответствующую программу амплификации (таблица 4). После завершения реакции
пробирки с амплифицированной ДНК хранили при -20°С.
26
Таблица 4. Программа амплификации микросателлитных фрагментов локусов Fhy
мухоловки-пеструшки (Ficedula hypoleuca).
Для определения молекулярного веса амплифицированных фрагментов ДНК
применили
метод
электрофоретического
разделения
в
агарозном
и
полиакриламидном гелях (Белоконь и др., 2014). На основе этого метода определяли
пол птенцов и выявляли внебрачных потомков. Для определения пола пользовались
методикой, разработанной Гриффтсом (Griffith et al., 1999). Она основана на
выявление отличий в строении интрона гена хромохеликазы (CHD), который
локализован на половых хромосомах. Этот участок отличается по длине у самцов и
самок у большинства видов птиц (Griffiths et al., 1999). Для проведения амплификации
фрагментов гена хромохеликазы использовали наборы для ПЦР GenePak® PCR Core
(ООО
«Лаборатория
Изоген»)
и
ДНК-праймеры
Р2
(5’-
TCTGCATCGCTAAATCCTTT-3’) и P8 (5’-CTCCCAAGGATGAGRAAYTG-3’).
Мы использовали 2% агарозный гель в ТАЕ-буфере при электрофоретическом
разделении фрагментов ДНК для определения пола. Разделение проходило в течение
1,5 – 2 часов, при напряжении электрического поля 100 В и силе тока не более 110 мА
на камеру. Для определения длины фрагментов использовали маркер стандартных
длин М12 производства ООО «СибЭнзим». Электрофоретическое разделение
микросателлитных фрагментов, используемых для семейного анализа, проводили в
пластинах 6% полиакриламидного геля в ТБЕ-буфере. Разделение проводили в
течение 2,5-3 часов, при напряжении электрического поля 300 В и силе тока 110 мА
на камеру. После электрофореза гели окрашивали в растворе 33 бромистого этидия.
Окрашенные продукты
ПЦР
фотографировали
с помощью
системы гель-
документации Vilber-Lourmat. Длины фрагментов определяли путём сравнения со
стандартным маркером длин ДНК плазмиды pBR322 E. coli, обработанной
27
эндонуклеазой рестрикции HpaII, с использованием программного обеспечения
Photo-Capt 12.4 (прилагается к Vilber Luormat, France).
Визуализация и документирование результатов электрофореза проводили в
ультрафиолетовом свете с помощью трансиллюминатора и системы гельдокументирования, включающей защитный темный колпак и цифровой фотоаппарат,
присоединенный к компьютеру с соответствующим программным обеспечением, или
же к внешнему терминалу для сохранения изображения.
2.4. Статистические методы обработки результатов
Для получения основных показателей внутрипопуляционной изменчивости (среднее
число аллелей на локус, значение наблюдаемой и ожидаемой гетерозиготности,
коэффициент инбридинга и др.) использовали надстройку для MS Excel – GenAlEx
(Peakall, Smouse, 2006). Сравнение генотипов птенцов с генотипами родителей
проводили при помощи сравнительного анализа многолокусных генотипов
изученных особей с использованием программы GERUD2.0 (Jones, 2005) (Grinkov et
al., 2018).
Данные по всем признакам, результаты лабораторных исследований и другие
параметры каждой особи заносились в таблицу в Microsoft® Excel 2013 (Microsoft
Office 2013) для дальнейшей обработки. При обработке данных в основном
использовалась программа BlueSky Statistics v7.2 (BlueSky Statistics LLC, Chicago,
Illinois, USA (2020)). Также использовался пакет spatstat (версия 2.0-1) для R 4.0.3 с
графическим интерфейсом RStudio 4.0.3 для расчёта расстояния до ближайшего
соседа и числа соседей в радиусах 60, 120, 180 и 500 м из координат дуплянок.
Форматирование данных для проведения статистического анализа проводили в
Microsoft® Excel.
Доли гнёзд с внебрачными потомками и их число в гнёздах попарно по годам
сравнивали тестом Фишера с помощью формул в Microsoft® Visual Basic® for
Applications в Microsoft® Excel.
Выборки всех признаков проверяли на нормальность распределения в программе
BlueSky Statistics с помощью критерия Шапиро-Уилка, после чего их разделили на две
группы – нормально и ненормально распределенные данные. Для каждой группы
были свои тесты. Исследовалось изменение признаков и показателей по годам.
1.
Ненормально распределенные данные: для проверки достоверности изменений
каждого из признаков особи по годам использовался критерий Крускала-Уоллиса. Те
28
признаки, которые имели достоверные изменения были рассмотрены более подробно.
Попарное сравнение по средним тенденциям каждого признака по годам
осуществлялось с помощью теста Вилкоксона-Манн-Уитни (аналог простого теста
Вилкоксона в программе BlueSky Statistics).
2.
Для нормально распределенных данных использовался дисперсионный анализ
ANOVA. Так как для программы BlueSky Statistics этот тест включает в себя попарное
сравнение каждой выборки по годам (post-hoc тест с поправкой Холма),
дополнительных тестов проводить не пришлось.
Для всех признаков осуществлялась оценка их взаимосвязи с долей гнёзд с
внебрачными потомками и числом внебрачных потомков в гнезде с помощью
коэффициента корреляции Спирмена.
Графические построения были выполнены в программе Microsoft® Excel (2013) и
BlueSky Statistics v7.2.
Глава 3. Результаты
При описании полученных результатов мы старались придерживаться общей логике
анализа данных. Первоначально был рассмотрен более подробно такой фактор,
влияющий на наличие и количество ВП, как плотность гнездования. Мы описали
характер изменений этого фактора по годам, далее мы также описали изменчивость
показателей наличия внебрачных связей, а именно доли гнезд с ВП и доли ВП по
годам. Затем мы оценили характер связи между плотностью гнездования и
показателями вовлеченности птиц во ВС.
Так как плотность гнездования может влиять на показатели наличия внебрачных
связей опосредованно, через изменение морфофизиологических признаков и
репродуктивных характеристик особей, мы также последовательно оценили связь
этих признаков и характеристик с показателями наличия ВС (в данном случае
показателями ВС являлись показатель наличия/отсутствия ВС и число ВП в гнезде) и
также подробно описали динамику их изменений по годам.
Плотность гнездования является групповой характеристикой только репродуктивного
сезона (года исследований), а не отдельной семьи. Поэтому, для получения признаков,
связанных с плотностью гнездования, и напрямую оценивающих интенсивность
контактов между разными парами и особями на площадке, были рассчитаны
дополнительные характеристики: расстояние до ближайшего соседа и число соседей
29
на разном расстоянии в пределах определенного радиуса. Число контактов между
особями также определяется не только плотностью гнездования, но и расположением
гнезда на площадке с регулярной развеской гнездовий. Гнезда, расположенные на
краю площадки всегда будут иметь минимальное число соседей даже при высокой
плотности. Поэтому мы также рассмотрели эффект положения гнезда (зоны) на
характеристики вовлеченности птиц во ВС. Общая логика анализа этих признаков
была аналогична вышеописанной процедуре. Мы выявляли: 1) признаки, меняющиеся
по годам; 2) признаки, чей характер межгодовых изменений соотносится с
изменениями доли гнезд с ВП и доли ВП; 3) признаки, напрямую коррелирующие с
показателями наличия внебрачных связей.
3.1. Динамика изменений заселенности по годам.
Число успешных гнезд в 2013-2015 годах менялось от 134 до 164, а в 2018-2019 годах
оно резко сократилось до 87-89 гнезд (рис. 4). Заселенность, или доля занятых
дуплянок, в первые три года (2013-2015) варьировала от 53,6 до 65,6%, а в последние
два (2018-2019) снизилась почти в два раза, соответственно до 34,8 и 35,6% (рис. 5.).
Рис. 4. Динамика изменений числа успешных гнёзд по годам.
30
Рис. 5. Динамика изменений доли занятых дуплянок в процентах по годам.
3.2. Динамика изменений показателей наличия внебрачных спариваний
(ВС) в популяции по годам и их связь с заселённостью.
3.2.1. Доля гнезд с ВП
Доля гнезд с ВП — это отношения числа всех гнезд, в которых были обнаружены
внебрачные потомки к числу всех гнезд, проверенных на отцовство.
Каждый год, в которые брались пробы крови, производилась оценка популяции
мухоловки-пеструшки на основе ряда характеристик, связанных с внебрачным
спариванием: число и доля гнезд с ВП; число и доля ВП (Табл. 5). Из них, основными
групповыми показателями наличия внебрачных связей в популяции являются доля
гнезд с ВП и доля ВП (для каждого года исследования).
1) Доля гнезд, проверяемых на отцовство, от общего количества успешных гнезд на
площадке в 2013 году была равна 0,368, в 2014 году она составила 0,262, в 2015 - 0,256,
в 2018 - 0,557, а в 2019 - 0,273.
2) Число гнёзд с ВП в 2013 году составляло 7 штук, в 2014 - 8, в 2015 - 7, в 2018 - 2, а
в 2019 всего 1.
3) Доля гнёзд с ВП в 2013 году равнялась 0,179, в 2014 - 0,235, в 2015 - 0,219, в 2018 0,051, в 2019 - 0,048.
4) Число ВП в 2013 году было равно 13, в 2014 - 21, в 2015 - 10, в 2018 - 4, а в 2019
всего 3.
31
5) Доля ВП в 2013 году составляла 0,06, в 2014 - 0,117, в 2015 - 0,055, в 2018 - 0,02, в
2019- 0,022.
Таблица 5. Уровень ВП в томской популяции мухоловки-пеструшки, Ficedula
hypoleuca.
Годы
Характеристики
2013
2014
2015
2018
2019
0,368
0,262
0,256
0,557
0,273
Число гнезд с ВП
7
8
7
2
1
Доля гнезд с ВП
0,179
0,235
0,219
0,051
0,048
Число ВП
13
21
10
4
3
Доля ВП
0,06
0,117
0,055
0,02
0,022
Доля гнезд, проверяемых на отцовство,
от общего количества успешных гнезд
на площадке
Доля гнёзд с внебрачными потомками (ВП) изменялась по годам также неравномерно.
В первые три года (2013-2015) она варьировала от 0,18 до 0,24, а в последующие
(2018-2019) снизилась примерно до 0,05 (рис. 6.). В 2013 году доля гнёзд с
внебрачными потомками составляла 0,179, в 2014 году она повысилась до 0,235, а в
2015 году незначительно снизилась до 0,219. В 2018 году доля гнёзд уменьшилась
почти в 4 раза по сравнению с 2015 годом и составила 0,051, в 2019 году она
незначительно снизилась по сравнению с предыдущим годом до 0,048. Динамику
изменений доли гнёзд с ВП можно разбить на два блока – первые три года (в среднем
составляла 0,2) и последние два (в среднем 0,05).
32
Рис. 6. Динамика изменений доли гнёзд с ВП по годам.
Попарное сравнение долей гнёзд с ВП по годам проводилось с помощью теста
Фишера φ (Табл. 6). Значимые отличия были между выборками 2013 и 2018 (φ=1,846,
p <0,05, размер выборок 39 и 39 соответственно), 2014 и 2018(φ=2,37, p <0,01, размер
выборок 34 и 39 соответственно), 2014 и 2019(φ=2,064, p <0,05, размер выборок 34 и
21 соответственно), 2015 и 2018 (φ=2,166, p<0,05, размер выборок 32 и 39
соответственно) и 2015 и 2019 (φ=1,899, p<0,05, размер выборок 32 и 21
соответственно) годов. Значимость определяется по значению критерия Фишера φ и
p, при значении критерия >1,64 p <0,05, при значении >2,28 p <0,01. Попарное
сравнение годов первого блока (2013-2015) и годов второго блока (2018-2019) дает
значимые отличия долей гнёзд с ВП. Исключение составляет пара 2013 (первый блок)
и 2019 (второй блок) год, где значение критерия Фишера равно 1,61, что не значимо,
но близко к нему. Таким образом, в общем существуют значимые отличия между
блоками годов.
Таблица 6. Значения критерия Фишера при сравнении долей гнёзд с ВП
Значения критерия Фишера - φ и уровень значимости p для ВП
Год
2013
2014
2013
2014
2015
2018
2019
0,588
0,413
1,846
1,607
(p>0,05)
(p>0,05)
(p<0,05)
(p>0,05)
0,16
2,37
2,064
(p>0,05)
(p<0,01)
(p<0,05)
2,166
1,899
(p<0,05)
(p<0,05)
2015
33
2018
0,062
(p>0,05)
2019
Примечания: Жирным шрифтом выделены достоверные значения.
Оценка взаимосвязи между заселённостью успешных гнезд и долей гнёзд с ВП
осуществлялась при помощи коэффициента корреляции Спирмена. Степень свободы
(df) равна 3, коэффициент корреляции – 0,9948, а p = 0,0004. Следовательно, между
долей занятых дуплянок (заселённостью) и долей гнёзд с ВП наблюдается значимая
корреляция, то есть, доля гнёзд с ВП линейно зависит от заселённости (рис. 7).
Рис. 7. Корреляция между заселённостью успешных гнёзд и долей гнёзд с ВП.
3.2.2. Доля ВП среди всех птенцов
Доля ВП среди всех птенцов — это отношения числа внебрачных потомков к числу
всех птенцов, для которых проверялось отцовство.
Изменения доли внебрачных потомков (ВП) среди всех птенцов по годам имеет
значимые отличия по аналогичным группам (рис. 8). В 2013 году доля ВП составляла
0,06, затем в 2014 году увеличилась почти в два раза до 0,117, в 2015 году
уменьшилась больше чем в два раза до 0,055, в 2018 году она снизилась до 0,02, а в
2019 году незначительно повысилась до 0,022. Отношение среднего значения первой
группы (2013-2015 гг) к среднему значению второй (2018-2019 гг) составляет - 3,67.
То есть различие почти в 4 раза между группами, между первым (2013) и последним
34
(2019) годами в выборке разница в 5,85, почти в 6 раз. Динамика изменений
аналогична изменениям доли гнезд с ВП.
Рис. 8. Динамика изменений доли ВП среди всех птенцов по годам.
Оценка взаимосвязи между заселённостью успешных гнезд и долей ВП среди всех
птенцов осуществлялась также при помощи коэффициента корреляции Спирмена.
Степень свободы (df) равна 3, коэффициент корреляции – 0, 8506, а p равно 0, 0678
(рис. 9.). Коэффициент корреляции близок к единице, значит связь между
измеряемыми величинами есть и достаточно сильная. Однако значение p чуть больше
0,05, следовательно корреляция не значима. Интерпретация такого результата может
быть двоякой: во-первых, недостаток данных для получения значимой корреляции;
во-вторых, наличие корреляции иного, не линейного типа.
Рис. 9. Корреляция между заселённостью успешных гнёзд и долей ВП среди всех
птенцов.
35
3.3. Связи характеристик особей и семей с показателями вовлеченности
птиц во ВС.
Показателями вовлеченности птиц во внебрачные спаривания при анализе семей были
такие признаки, как наличие ВП в гнезде (бинарная характеристика, “да” или “нет”) и
число ВП в гнезде. Остальные характеристики семей и особей можно разделить на
репродуктивные, морфофизиологические, а также пространственные, связанные с
плотностью гнездования. Репродуктивные показатели — это число яиц в гнезде, число
птенцов в выводке и др. (более подробно см. 3.3.1). Морфофизиологические – это
такие показатели особи, как масса самки в период насиживания, стадия линьки,
окраска по шкале Дроста у самца и др. (более подробно см. 3.3.2). Показатели,
связанные с плотностью гнездования определялись на основе расположения каждой
дуплянки относительно соседних. В число показателей входили зона, в которой была
расположена дуплянка (рис. 2), расстояние до ближайшей соседней дуплянки и др.
(более подробно см. 3.3.3).
3.3.1. Репродуктивные показатели
В число репродуктивных показателей входит число яиц в гнезде, число птенцов в
выводке, число слетков в выводке и сроки размножения. Про влияние сроков
размножения см. в методике п. 2.1. Все остальные репродуктивные показатели
исследовались на значимость изменений по всем годам, попарно между годами и на
связь с наличием ВП и числом ВП в гнездах. Значимость изменений по годам
рассчитывалась с помощью Критерия Краскела-Уоллиса (Табл. 7). Все три показателя
имели значимые изменения по годам, так как значение p для всех было меньше 0,01,
что свидетельствует о высокой достоверности результата, df (степень свободы) равна
4. Значения хи-2 или критерия F для числа яиц в кладке, числа птенцов в выводке и
числа слетков в выводке соответственно равны: 17,959; 34,918; 30,601.
Таблица
7.
Результаты
дисперсионного
анализа
Краскела-Уоллиса
для
репродуктивных показателей по годам.
Параметры
теста
Величины параметров теста для репродуктивных показателей
Число яиц в
Число птенцов в
Число слетков в
кладке
выводке
выводке
36
χ2
17,96
34,92
30,60
df
4
4
4
p
0,00126
4.3 * 10-7
3,69E-06
Примечания: Жирным шрифтом выделены достоверные значения.
Попарные сравнения между годами каждого показателя осуществлялись с помощью
критерия Манн-Уитни-Вилкоксона. Результаты этого анализа приведены в таблице 8.
Показатель числа яиц в кладке имеет значимые отличия (уровень значимости p <0,05)
только для выборки 2018 года в сравнении с выборками других годов попарно.
Показатель числа птенцов в выводке имеет значимые отличия только для 2015 и 2019
годов. Показатель числа слетков в выводке имеет значимые отличия для 2018 и 2014
при попарном сравнении их выборок с выборками 2013,2015 и 2019, однако пара 20142018 не имеет значимых отличий.
Таблица 8. Результаты теста Манн-Уитни-Вилкоксона для репродуктивных
показателей между выборками попарно по годам.
Пары лет
Параметры
Величины параметров теста для репродуктивных
показателей
Число яиц в
Число птенцов в
Число слетков в
кладке
выводке
выводке
2013 и
W
13778
10313
12653
2014
p
0,56
0,21
0,05
2013 и
W
11788
7788,50
9290
2015
p
0,93
0
0,02
2013 и
W
8569
6042
7293
2018
p
0
0,87
0,01
2013 и
W
6318
4381,50
6073,50
2019
p
0,26
0
0,35
2014 и
W
14834
10650
9671,50
2015
p
0,64
0
0
2014 и
W
10628
7971
7891
2018
p
0,01
0,32
0,40
2014 и
W
7995,50
6014,50
6518,50
2019
p
0,13
0
0,01
37
2015 и
W
9803,50
9290,50
9770
2018
p
0
0
0
2015 и
W
7211,50
7250,50
8190
2019
p
0,22
0,72
0,40
2018 и
W
3115
2861
3244,50
2019
p
0
0
0
681
681
639
Размер выборки
Примечания: Жирным шрифтом выделены достоверные значения.
Оценка взаимосвязи репродуктивных показателей с наличием ВП и числом ВП в
гнездах проводилось при помощи коэффициента корреляции Спирмена. Результаты
анализа приведены в таблице 9. Значимая корреляция (p <0,05) наблюдалась только
между показателем числа птенцов в выводке и числом ВП в гнезде. Коэффициент
корреляции равен 0,153, значит связь имеется, но очень слабая. Для всех остальных
показателей уровни значимости p были больше 0,05, а коэффициенты корреляции не
превышали значение 0,2, что свидетельствует об отсутствии корреляции между двумя
другими репродуктивными показателями (число яиц в кладке и число слетков в
выводке) с наличием ВП и числом ВП в гнездах, а также между показателем числа
птенцов в выводке и числом ВП в гнездах.
Таблица 9. Оценка взаимосвязи между репродуктивными показателями и наличием
ВП, числом ВП в гнезде.
Показатели
Параметры
Величины параметров теста для репродуктивных
наличия ВС
теста
показателей
Число яиц в
Число птенцов
Число слетков
кладке
в выводке
в выводке
Число ВП в
Rs
0,15
0,15
0,14
гнезде
t
1,87
1,98
1,75
df
163
163
163
p
0,06
0,05
0,08
R
0,14
0,14
0,14
t
1,77
1,84
1,76
df
163
163
163
p
0,08
0,07
0,08
Наличие ВП
Примечания: Жирным шрифтом выделены достоверные значения.
38
Рис. 10. Динамика изменений числа птенцов в выводке по годам.
Из всех показателей только число птенцов в выводке имеет корреляцию с числом ВП
в гнезде, однако динамика изменений этого показателя по годам (рис. 10) не
соответствует изменениям доли ВП (рис. 8). Число птенцов в выводке отличается в
выборках 2014 и 2019 года от всех остальных. А для доли ВП выборка 2014 года
отличается от выборок 2013 и 2015, также выборки 2018 и 2019 года отличаются от
первых трех лет.
3.3.2. Морфофизиологические показатели
Морфофизиологическими показателями являются: возраст, балл жирности и масса
тела в период насиживания кладки (только самки), балл жирности и масса тела в
период выкармливания птенцов, стадия линьки в зависимости от времени года,
продвинутость (темп) линьки при смене оперения (переходе на другую стадию),
степень развития наседного пятна (самки) и грудной мускулатуры, длина цевки, крыла
и хвоста, балл выраженности клоакального выступа (самцы), тип окраски по шкале
Дроста (самцы), число и площадь лобных пятен (самцы). Все показатели
исследовались на значимость изменений по всем годам, попарно между годами и на
связь с наличием ВП и числом ВП в гнездах.
Значимость изменений по годам рассчитывалась с помощью Критерия КраскелаУоллиса (Приложение 1). Из всех показателей значимые изменения по годам (p<0,05)
имеют: балл жирности самки в период насиживания кладки; масса самки в период
39
насиживания; стадия линьки самки; продвинутость линьки самки; масса самки в
период выкармливания птенцов; балл выраженности клоакального выступа; степень
развития грудной мускулатуры самца; балл жирности самца; длина крыла самца;
длина хвоста самца; стадия линьки самца; продвинутость линьки самца; масса самца.
Остальные показатели не имеют значимых изменений по годам, к ним относятся:
степень развития наседного пятна у самки в период насиживания кладки; длина цевки
самки; длина крыла самки; длина хвоста самки; степень развития грудной
мускулатуры самки; балл жирности самки в период выкармливания птенцов; тип
окраски самца по шкале Дроста; длина цевки самца; число лобных пятен; площадь
лобного пятна; сумма баллов орнамента на БВКВМ; сумма баллов орнамента на ТМ
(третьестепенных маховых); сумма баллов орнамента на рулевых.
Сравнение выборок между годам каждого показателя осуществлялась с помощью
критерия Манн-Уитни-Вилкоксона.
Результаты
этого
анализа приведены
в
приложение 2. Из всех показателей значимые изменения попарно по годам (p<0,05)
имеют:
1)
Балл жирности самки в период насиживания кладки имеет значимые отличия
между выборками всех годов попарно, за исключением пары 2013 и 2014 год.
2)
Масса самки в период насиживания имеет значимые отличия только для
выборки 2014 года в сравнении с выборками других годов попарно.
3)
Стадия линьки самки имеет значимые отличия между выборками всех годов
попарно, за исключением двух пар: 2013 и 2019, 2014 и 2015 годы.
4)
Продвинутость линьки самки имеет значимые отличия между выборками всех
годов попарно, за исключением двух пар: 2013 и 2019, 2014 и 2015 годы.
5)
Масса самки в период выкармливания птенцов имеет значимые отличия для
следующих пар: 2013 и 2019, 2014 и 2019 годы.
6)
Балл выраженности клоакального выступа имеет значимые отличия только для
выборки 2015 года в сравнении с выборками других годов попарно, исключая пару
2015 и 2018 годы.
7)
Степень развития грудной мускулатуры самца имеет значимые отличия только
для выборки 2018 года в сравнении с выборками других годов попарно, исключая пару
2018 и 2019 годы.
8)
Балл жирности самца имеет значимые отличия для выборки 2015 года в
сравнении с выборками других годов попарно, а также в паре 2014 и 2018 годы.
9)
Длина хвоста самца имеет значимые отличия для следующих пар: 2013 и 2014;
2013- и 2015; 2014 и 2019, 2015 и 2019 годы.
40
10)
Стадия линьки самца имеет значимые отличия для выборки 2013 года в
сравнении с выборками других годов попарно, исключая пару 2013 и 2014 годы, также
существуют значимые отличия и для выборки 2019 года в сравнении с выборками
других годов, пара 2014-2015 годы аналогично имеет значимые отличия.
11)
Продвинутость линьки самца имеет значимые отличия для выборки 2013 года
в сравнении с выборками других годов попарно, исключая пару 2013-2014 годы, также
существуют значимые отличия и для выборки 2019 года в сравнении с выборками
других годов, пара 2014-2015 годы аналогично имеет значимые отличия.
12)
Масса самца имеет значимые отличия только для пары 2014 и 2019 годы.
Оценка взаимосвязи репродуктивных показателей с наличием ВП и числом ВП в
гнездах среди всех птенцов проводилось при помощи коэффициента корреляции
Спирмена. Результаты анализа приведены в приложении 3. Значимая корреляция
(p<0,05) наблюдалась только между показателем массы самки в период насиживания
и наличием ВП, а также между массой самки и числом ВП в гнездах. Коэффициенты
корреляции равны 0,190242 и 0, 190638 соответственно, значит связь имеется, но не
сильная. Степень свободы (df) для обеих корреляций равна 158. Для всех остальных
показателей p было больше 0,05, а коэффициенты корреляции не превышали значение
0,2,
что
свидетельствует
об
отсутствии
корреляции
между
всеми
морфофизиологическими показателями (за исключением массы самки в период
насиживания) и наличием ВП, числом ВП в гнездах.
Как было сказано ранее, из всех морфофизиологических показателей только масса
тела самки в период насиживания имеет значимую корреляцию с числом ВП в гнезде
и показателем наличия/отсутствия ВП, однако динамика изменений этого показателя
по годам не соответствует изменениям доли гнезд с ВП и доли ВП (рис. 6, 8). Масса
тела самки в период насиживания имеет значимые отличия только для выборки 2014
года в сравнении с выборками других лет (рис. 11). Доля гнезд с ВП имеет значимые
отличия между выборками 2013-2015 годов в сравнении с выборками 2018-2019
годов. Доля ВП в 2014 году отличается от выборок 2013 и 2015, вместе с тем, доля ВП
в 2013-2015 гг отличается от доли ВП в выборке 2018-2019 годов. Таким образом
динамика изменений массы самки в период насиживания отличается от динамик
изменений годовых показателей наличия ВС, несмотря на значимую корреляцию с
семейными показателями вовлеченности птиц во внебрачные спаривания (наличием
ВП, числом ВП в гнезде) и частичное совпадение отличий выборок по годам.
41
Рис. 11. Динамика изменений массы тела самки в период насиживания кладки по
годам.
Возраст самцов и самок исследовались отдельно, так как они являются факторными
признаками. Число ВП в гнездах и их соотношение в зависимости от возрастных
групп самцов и самок приведены в приложении 4.
В гнездах самок-первогодков всего в одном гнезде из 15 был один ВП (6,67% от
общего числа гнезд среди самок этой группы). В гнездах самок неизвестного
происхождения 4 гнезда имели одного внебрачного потомка (5,13%), 4 имели двух ВП
(5,133%), 3 гнезда имели трех ВП (3,85%) и в одном гнезде было 4 ВП (1,28%). В
третьей группе самок (особи старше 2 лет) в четырех гнездах был один ВП (5,56%), в
пяти гнездах было два ВП (6,94%), в двух гнездах по три ВП (2,78%) и в одном гнезде
было 5 ВП (1,39%). Доли гнезд с ВП по трем группам самок принимали следующие
значение: 6,67% в первой; 15,38% во второй и 16,67% в третьей.
В гнездах самцов-первогодков в одном был один ВП (3,7%), в четырех гнездах было
два ВП (14,81%), в двух гнездах по три ВП (7,41%). В гнездах самцов неизвестного
происхождения в трех был один ВП (6%), в одном гнезде было два ВП (2%), в одном
гнезде было три ВП (2%) и в одном гнезде было 4 ВП (2%). В третьей группе самцов
(особи старше 2 лет) в четырех гнездах был один ВП (5%), в двух гнездах было два
ВП (2,5%), в двух гнездах было три ВП (2,5%) и в одном гнезде было 5 ВП (1,25%).
42
Доли гнезд с ВП по трем группам самцов принимали следующие значение: 25,93% в
первой; 12% во второй и 11,25% в третьей.
Сравнение выборок между числом гнезд с ВП каждой группы осуществлялось с
помощью теста Фишера (Табл. 10). Значимые отличия имеют выборки самцов 1-й и
3-й групп - критерий Фишера равен 1,772, а p <0,05. Остальные сравнения не имеют
значимости: выборки самок 1-й и 3 групп; самцов и самок 2-й группы; самцов и самок
3-й группы; самцов 2-й и 3-й групп дают при сравнении критерий Фишера меньше 1,
и p сильно больше 0,05. Часть выборок при сравнении дает значения критерий
Фишера больше 1, однако p также принимает значения больше 0,05, следовательно
выборки отличаются незначимо. Это следующие пары выборок: самки 1-й и 2-й
групп; самки 1-1 и 3-й групп, самцы 1-й и 2-й групп.
Таблица 10. Значения критерия Фишера при сравнении возрастных групп самцов и
самок
Возрастны
е
Значения критерия Фишера - φ и уровней значимости p для возрастных
группы групп самцов и самок
самцов
и Самки Самки
самок
Самки 1 гр
Самки 2 гр
1 гр
2 Самки 3 гр Самцы
гр
1 Самцы
гр
гр
2 Самцы 3 гр
1,007
1,083
1,696
0,55
0,545
(p>0,05)
(p>0,05)
(p<0,05)
(p>0,05)
(p>0,05)
0,141
1,175
0,544
0,827
(p>0,05)
(p>0,05)
(p>0,05)
(p>0,05)
1,065
0,663
0,958
(p>0,05)
(p>0,05)
(p>0,05)
1,511
1,772
(p>0,05)
(p<0,05)
Самки 3 гр
Самцы 1 гр
Самцы 2 гр
0,179
(p>0,05)
Самцы 3 гр
Примечания: Жирным шрифтом выделены достоверные значения.
Сравнение изменений показателей наличия ВС и показателей возраста самцов и самок
по трем группам проводилось на основе графиков (рис.6, 8, 12 и 13).
Доля гнезд с ВП имеет значимые отличия между выборками 2013-2015 годов в
сравнении с выборками 2018-2019 годов, а для доли ВП выборка 2014 года отличается
43
от выборок 2013 и 2015. Выборки 2018 и 2019 года отличаются от выборок 2013-2015
гг. Таким образом динамика изменений возрастного состава популяции по годам
отличаются от динамик изменений показателей наличия ВС.
Рис. 12. Доля гнезд с самцами разных возрастных групп по годам.
Рис. 13. Доля гнезд с самками разных возрастных групп по годам.
44
3.3.3. Показатели, связанные с плотностью гнездования
Показателями, связанными с плотностью гнездования являются: зона, занимаемая
дуплянкой (рис. 2); расстояние до ближайшей соседней дуплянки; число занятых
дуплянок (число других пар) в радиусе 60 метров; число занятых дуплянок в радиусе
120 метров; число занятых дуплянок в радиусе 180 метров и число размножающихся
пар в радиусе 500 метров.
Все эти показатели исследовались на значимость изменений по годам, попарно между
годами и на связь с наличием ВП и числом ВП в гнездах. Значимость изменений по
годам рассчитывалась с помощью критерия Краскела-Уоллиса (Табл. 11). Почти все
показатели, кроме расположения гнезд относительно края площадки (зоны), имели
значимые изменения по годам (уровень значимости p для всех был равен 0, df (степень
свободы) для всех показателей равна 4). Значения хи-2 или критерия F для дистанции
до ближайшего соседнего гнезда, числа дуплянок в радиусах 60, 120, 180 и 500 метров,
а также для зоны, в которой находится дуплянка соответственно равны: 94,8692;
185,474; 193,33; 202,905; 383,304; 2,2908. Незначимые изменения по годам “средней
зоны” согласно критерию Краскела-Уоллиса означает, что паттерн заселения
дуплянок в зонах был относительно постоянным в разные годы, несмотря на разную
общую плотность гнездования (рис. 14): во все годы заселенность зон градуально
снижается от центра к краю площадки (рис. 14). Формально это можно подтвердить
корреляцией Спирмена между номером зоны и долей заселенных дуплянок в ней: Rs
= -0.78, S = 4636.5, n = 25, p = 3.7 * 10-6.
Рис. 14. Доля занятых дуплянок в зонах в разные годы наблюдений.
45
Таблица 11. Результаты дисперсионного анализа Краскела-Уоллиса для показателей,
связанных с плотностью гнездования, по годам.
Параметры
Величины параметров для пространственных показателей (связанных
теста
с плотностью гнездования)
Дистанция
Число
Число
Число
Число
Зона, в
до
дуплянок
дупляно
дупляно
дупляно
которой
ближайшег
в радиусе
кв
кв
кв
находитс
о соседнего
60 метров
радиусе
радиусе
радиусе
я
120
180
500
дуплянка
метров
метров
метров
гнезда
хи-2 (F)
94,8692
185,474
193,33
202,905
383,304
2,2908
df
4
4
4
4
4
4
p
0
0
0
0
0
0,6824
Примечания: Жирным шрифтом выделены достоверные значения.
Сравнение выборок между годами для каждого показателя осуществлялась с
помощью критерия Манн-Уитни-Вилкоксона. Результаты этого анализа приведены в
таблице 12. Показатель дистанции до ближайшего соседнего гнезда имеет значимые
отличия (p<0,05) для выборок всех лет попарно, кроме пары 2014-2015 годов. Число
дуплянок в радиусе 60 метров имеет значимые отличия для выборок всех лет попарно,
кроме пар 2014-2015 и 2018-2019 годов. Число дуплянок в радиусе 120 метров имеет
значимые отличия для выборок всех лет попарно, кроме пары 2013 и 2015 годов.
Число дуплянок в радиусе 180 метров имеет значимые отличия для выборок всех лет
попарно, кроме пары 2013 и 2015 годов. Число дуплянок в радиусе 500 метров имеет
значимые отличия для выборок всех лет попарно. Показатель зоны, в которой
находится дуплянка, не имеет значимых отличий ни для одной из пар выборок по
годам (характер заселения зон по годам примерно одинаков).
Таблица 12. Результаты анализа критерием Манн-Уитни-Вилкоксона для показателей,
связанных с плотностью гнездования, между выборками попарно по годам.
Значения для показателей, связанных с плотностью гнездования
46
Пары
Парам
Дистанция
Число
Число
Число
Число
Зона, в
лет
етры
до
дупляно
дупляно
дупляно
дупляно
которой
теста
ближайшег
кв
кв
кв
кв
находитс
о соседнего
радиусе
радиусе
радиусе
радиусе
я
гнезда
60
120
180
500
дуплянка
метров
метров
метров
метров
2013 и
W
8379,5
4879
4868
4858,5
1598,5
7120
2014
p
0,004313
9,63E-05
0,0001
9,83E-05
0
0,6519
2013 и
W
7868,5
5541,5
5948
5874
2620
7308
2015
p
0,03546
0,01453
0,1045
0,0775
0
0,2966
2013 и
W
1921
6258
6342,5
6592
7526
4171
2018
p
3,55E-08
0
0
0
0
0,2098
2013 и
W
2751
6804,5
6612,5
6687
8265,5
4513
2019
p
6,76E-05
0
1,56E-11
3,89E-12
0
0,3535
2014 и
W
7930,5
9419,5
9927
9680,5
11225
8719,5
2015
p
0,5163
0,06322
0,007263
0,02318
1,1E-06
0,4935
2014 и
W
1578
8296,5
8603
8750,5
9230
4980,5
2018
p
0
0
0
0
0
0,3407
2014 и
W
2488,5
9087,5
9213,5
9159
10270
5384
2019
p
4,33E-10
0
0
0
0
0,5467
2015 и
W
1779,5
8030,5
8241
8430
9088
4689
2018
p
0
0
0
0
0
0,7013
2015 и
W
2703
8779
8713,5
8657
10112
5050,5
2019
p
1,92E-08
0
0
0
0
0,9902
2018 и
W
3355,5
2575
2190,5
2076,5
1109,5
2708
2019
p
0,03824
0,3718
0,0204
0,006109
1,27E-10
0,7087
509
509
509
509
509
509
Размер выборки
Оценка взаимосвязи между показателями, связанными с плотностью гнездования, и
наличием ВП и числом ВП в гнездах проводилось при помощи коэффициента
корреляции Спирмена. Результаты анализа приведены в таблице 13. Значимая
корреляция (p<0,05) с наличием ВП и числом ВП в гнездах наблюдалась практически
со всеми показателями, кроме дистанции до ближайшего соседнего гнезда и числа
дуплянок в радиусе 60 метров. Значения коэффициентов корреляции между
значимыми показателями, связанными с плотностью гнездования, и числом ВП в
47
гнездах (p<0,05): число дуплянок в радиусе 120 метров - 0,2696; число дуплянок в
радиусе 180 метров - 0,2291; число дуплянок в радиусе 500 метров - 0,2165; зона, в
которой находится дуплянка - 0,1725. Значения коэффициентов корреляции между
значимыми показателями, связанными с плотностью гнездования, и показателем
наличия/отсутствия ВП (p<0,05): число дуплянок в радиусе 120 метров - 0,2968; число
дуплянок в радиусе 180 метров - 0,27319; число дуплянок в радиусе 500 метров 0,24424; зона, в которой находится дуплянка - 0,19207. Почти все коэффициенты
корреляции, за исключением коэффициента между зоной и показателями наличия ВС,
принимают значения больше 0,2, что свидетельствует о наличии слабой корреляции,
возможно нелинейного типа.
Таблица 13. Оценка взаимосвязи коэффициентом корреляции Спирмена между
показателями, связанными с плотностью гнездования, и наличием ВП, а также числом
ВП в гнездах
Показат
Парамет
Значения для показателей, связанных с плотностью гнездования
ели
ры теста
Дистанция
Число
Число
Число
Число
Зона, в
наличия
до
ВС
ближайше
кв
кв
кв
кв
находитс
го
радиусе
радиусе
радиусе
радиусе
я
соседнего
60
120
180
500
дуплянк
гнезда
метров
метров
метров
метров
а
corr
-0,06
0,11
0,27
0,23
0,22
0,17
T
-0,78
1,37
3,56
3,00
2,82
2,23
N
162,00
162,00
162,00
162,00
162,00
162,00
P
0,43
0,17
0,00
0,00
0,01
0,03
corr
-0,10
0,13
0,30
0,27
0,24
0,19
T
-1,22
1,71
3,96
3,61
3,21
2,49
N
162,00
162,00
162,00
162,00
162,00
162,00
P
0,22
0,09
0,00
0,00
0,00
0,01
Число
ВП в
гнезде
Наличие
ВП
дупляно дупляно дупляно дупляно
Примечания: Жирным шрифтом выделены достоверные значения.
48
которой
Из всех показателей, связанных с плотностью гнездования (зона, в которой
расположена дуплянка; расстояние до ближайшей соседней дуплянки; число занятых
дуплянок в радиусе 60 метров; число дуплянок в радиусе 120 метров; число дуплянок
в радиусе 180 метров и число дуплянок в радиусе 500 метров) значимо коррелируют
с показателем наличия/отсутствия ВС только 4 (зона, в которой расположена
дуплянка; число дуплянок в радиусе 120 метров; число дуплянок в радиусе 180 метров
и число дуплянок в радиусе 500 метров), из этих четырех показателей только три
имеют значимые отличия по годам (число дуплянок в радиусе 120 метров; число
дуплянок в радиусе 180 метров и число дуплянок в радиусе 500 метров) и только два
показателя имеют значимые отличия не по всем годам, а выборочно (число дуплянок
в радиусе 120 метров и число дуплянок в радиусе 180 метров). Изменения этих
показателей по годам отражено на рисунках 15 и 16.
Как было показано выше (п. 2.1), доля гнезд с ВП имеет значимые отличия между
выборками 2013-2015 годов в сравнении с выборками 2018-2019 годов (рис. 6). А для
доли ВП выборка 2014 года отличается от выборок 2013 и 2015, также выборки 2018
и 2019 года отличаются от первых трех лет (рис. 8). Динамика изменений числа
дуплянок в радиусах 120 и 180 метров имеет аналогичную структуру: 2013-2015 год
отличаются от 2018-2019, а 2014 год отличается от 2013 и 2015, как показано на
рисунках 15 и 16. Следовательно, именно эти показатели влияют на долю ВП и долю
гнезд с ВП.
Если рассматривать динамику изменений числа дуплянок в радиусах 120 и 180 метров
с учетом положения гнезда на карте (по зонам), то можно заметить прямую связь
между зоной и числом соседей в радиусах 120 и 180 метров (рис. 17 и 18). Зона будет
определять границы числа соседей, которые может захватить радиус, например, для
первой зоны число соседей будет примерно в два раза меньше, чем для пятой как в
случае с радиусом в 120, так и 180 метров. Однако это правило действует только для
годов с высокой плотностью гнездования, то есть с 2013 по 2015 год. Для двух других
лет (2018-2019 года) разница медиан первой и пятой зоны будет составлять примерно
1,5, что можно объяснить снижением числа соседей при понижении заселенности.
При сравнении выборок между годами наблюдается еще один эффект, доказывающий
влияние плотности, как на зону, так и на число соседей в радиусах 120 и 180 метров медиана первой зоны года с высокой плотностью имеет практически такое же
значение, что и медиана пятой зоны года с низкой плотностью. То есть, в годы с
низкой плотностью гнезда из центральной зоны имеют столько же соседей, сколько и
краевые гнезда в годы с высокой плотностью.
49
Рис. 15. Среднее число заселённых дуплянок в радиусе 120 метров в разные годам.
Рис. 16. Среднее число заселённых дуплянок в радиусе 180 метров в разные годы.
50
Рис. 17. Среднее число заселённых дуплянок в радиусе 120 метров в разные годам по
зонам.
Рис. 18. Среднее число заселённых дуплянок в радиусе 180 метров в разные годы по
зонам.
51
Глава 4. Обсуждение
Репродуктивные и морфофизиологические признаки, а также признаки, связанные с
плотностью гнездования оказывают различное влияние на показатели наличия ВО.
Репродуктивные показатели определяют вероятность обнаружить разное число ВП в
гнездах. В крупных выводках вероятность обнаружить хотя бы одного ВП выше,
потому что самка дольше пребывает в фертильном состоянии, и соответственно, выше
шанс оплодотворения яйца внебрачным партнером. Также в крупных выводках можно
обнаружить больше ВП, чем в выводках с небольшим общим числом птенцов.
Например, в выводке, состоящем всего из 3-х птенцов, невозможно обнаружить 4 ВП.
Поэтому, данные репродуктивные показатели могут быть связаны с наличием ВП и
числом ВП в каждом выводке.
Морфофизиологические признаки могут быть связаны с участием особей во
внебрачных спариваниях. Например, по некоторым данным, некоторые признаки
являются определяющими в тех случаях, когда внебрачное спаривания инициируют
самки. Они выбирают наиболее привлекательных самцов по окраске и другим
внешним признакам (Jennions, Petrie 2000). Также в случаях инициации внебрачного
спаривания со стороны самца значимыми морфологическими признаками будут
длина крыльев и хвоста, а также развитие грудной мускулатуры, так как самец для
спаривания обыкновенно преследует самку (Brekke et al., 2013). Каждая из
морфофизиологических характеристик может влиять на показатели наличия ВО.
Что касается семейных признаков, связанных с плотностью (зона на площадке, в
которой расположено гнездо, число соседних дуплянок в радиусах 120 и 180 метров),
то их влияние на долю ВП и гнезд с ВП (через влияние на число гнёзд с ВП и число
ВП в гнездах) аналогично влиянию плотности – чем больше возможных контактов
между особями, тем выше шанс возникновения ВС. Однако, в отличие от плотности,
которая отличается только в среднем по годам, индивидуальные (семейные) признаки,
с ней связанные, учитывают конкретные для каждой пары особенности, такие, как
эффект положения гнезда относительно других.
Например, такой признак, как зона, определяет положение гнезда относительно
других дуплянок и автоматически определяет количество соседей – у крайних гнезд
(1 зона) может быть от трех до пяти соседей, у гнезд из центральной зоны (5) 8
ближайших соседей и 16 соседей через одного по схеме (рис. 2). Однако в реальности
эти цифры куда больше: в радиусе 120 метров в краевой зоне будет от 5 до 15 соседей,
а в центральной от 15 до 25; в радиусе 180 метров в краевой зоне от 15 до 25, а в
52
центральной от 30 до 55 (в среднем). Получается, что у крайних гнезд при любой
плотности число контактов будет меньше, чем у центральных (рис. 17 и 18.).
Другой признак – расстояние до ближайшего соседа определяет дистанцию до другой
пары особей, с которыми теоретически можно спариться. Однако, как правило, ВП
получаются при спаривании особей из гнезд через одного соседа. Остальные признаки
- число дуплянок в радиусах: 60, 120, 180 и 500 метров – при среднем расстоянии до
ближайшей дуплянки в 30 метров также включают число потенциальных особей для
спаривания через одного, двух и трех соседей, в нарастающей прогрессии, так как
соседи внутри промежутка тоже будут включаться в число потенциальных особей для
спаривания.
По
полученным
результатам
мы
выяснили,
что
из
всех
признаков
(морфофизиологических, репродуктивных и связанных с плотностью гнездования)
значимо изменяются по годам:
1)
Из репродуктивных: число яиц в гнезде; число птенцов в выводке; число слетков
в выводке.
2)
Из морфофизиологических: балл жирности самки в период насиживания кладки;
масса самки в период насиживания; стадия линьки самки; продвинутость линьки
самки; масса самки в период выкармливания птенцов; балл выраженности
клоакального выступа; степень развития грудной мускулатуры самца; балл жирности
самца; длина хвоста самца; стадия линьки самца; продвинутость линьки самца; масса
самца.
3)
Из признаков, связанных с плотностью: расстояние до ближайшей соседней
дуплянки; число занятых дуплянок в радиусе 60 метров; число дуплянок в радиусе
120 метров; число дуплянок в радиусе 180 метров и число дуплянок в радиусе 500
метров.
Из всех признаков, значимо изменяемых по годам, только часть коррелируют с долей
гнезд с ВП, долей ВП (с числом гнёзд с ВП и числом ВП в гнездах соответственно):
1)
Из репродуктивных: число птенцов в выводке.
2)
Из морфофизиологических: масса самки в период насиживания.
3)
Из признаков, связанных с плотностью: число дуплянок в радиусе 120 метров;
число дуплянок в радиусе 180 метров и число дуплянок в радиусе 500 метров.
Для оценки взаимосвязи с показателями внебрачного спаривания признаков,
выбранных в итоге (число птенцов в выводке, масса самки в период насиживания,
число дуплянок в радиусе 120 метров и число дуплянок в радиусе 180 метров), были
построены графики, отражающие динамику изменений этих признаков по годам,
53
чтобы сравнить характер их изменений с долей ВП, долей гнезд с ВП. По результатам
сравнения было выделено всего два признака, имеющих связь с наличием ВП и ВП в
гнезде: число дуплянок в радиусе 120 метров и число дуплянок в радиусе 180 метров.
Таким
образом,
можно
сделать
вывод,
что
ни
репродуктивные,
ни
морфофизиологические признаки не влияют на показатели наличия ВО. Только
индивидуальные (семейные) признаки, отражающие плотность гнездования, связаны
с числом и наличием ВП в выводке: они, как и сама плотность, влияют на долю ВП и
долю гнезд с ВП.
Помимо наших исследований влияния плотности на вовлеченность птиц во
внебрачные спаривания, существует ряд других работах, проведенных также на
мухоловке-пеструшке. В одной обзорной статье (Westneat, Sherman, 1997) было
доказано наличие связи с плотностью (чем выше плотность, тем больше птенцов от
внебрачных спариваний) при сравнении разных видов птиц. В ней использованы
данные о плотности гнездования и доли гнезд с ВП у мухоловки-пеструшки из двух
источников. В первом при расстоянии до ближайшего соседа в 80 м, всего 4% гнёзд
имели ВП (Lifjeld et al., 1991). Во втором расстояние было в 65 м, а доля ВП возросла
до 24% (Gelter, Tegelstrm, 1992). То есть при уменьшении расстояния между
соседними гнездами возрастала доля ВП, однако в обзоре не оценивалась
статистическая значимость (Westneat, Sherman, 1997).
В другой статье влияние плотности на долю ВП было опровергнуто (Rätti et al., 2001).
Однако достоверность их результатов вызывает сомнения. В работе показатель
плотности гнездования был рассчитан как число гнезд на гектар. Однако в статье
отсутствуют схемы (карты) районов исследования и не описаны критерии, которые
были использованы для проведения границ между сравниваемыми территориями.
Судя по описаниям площадок, их границы были определены субъективно (на
некоторых площадках число гнезд не превышало десяти, в пределах одной площадки
расстояние между гнездами доходило до 1 км). В этой работе также использовались
источники, в которых расчеты доли гнезд с ВП на единицу площади были основаны
на недостаточных выборках. Из-за всего вышесказанного можно сделать вывод, что
вероятность получения смещенных оценок высока.
Наше исследование во многом лишено таких недостатков. Мы оценивали связь
вовлеченности птиц во внебрачные спаривания на одной и той же территории при
разной плотности их гнездования, что существенно снижает эффект субъективности
проведения границ площадок на расчеты плотности. В нашей работе также
минимизировано
влияние
на
показатели
54
наличия
внебрачных
спариваний
биотопических различий, т.к. за время исследований биотоп, в котором гнездились
птицы, сильно не менялся. Другая важная особенность нашей работы — это
использование индивидуальных (семейных) показателей наличия ВС. Они учитывают
индивидуальные характеристики каждого гнезда и позволяют судить о влиянии
плотности не в среднем по году, а с поправкой на структуру среды. В итоге, как было
упомянуто ранее, из всех признаков с наличием ВП и их количеством в выводке
связаны только два - число дуплянок в радиусе 120 метров и число дуплянок в радиусе
180 метров. Иными словами, наличие ВП зависит от количества не соседних гнезд, а
гнезд в радиусе от 120 до 180 метров, что соотносится с результатами статьи, где
рассматривалась полигиния самцов.
В их исследовании оба гнезда самца
располагались в среднем на расстоянии 190 м друг от друга (минимальная оценка;
диапазон 25-400 м), причем между ними находятся в среднем две (диапазон от 0 до 5)
другие пары (Alatalo et al., 1982). Сравнение расположения гнезд полигамных самцов
в пространстве с локализацией внебрачных партнеров при внебрачных спариваниях
оправдано, т.к., скорее всего, все немоногамные формы брачных отношений у
мухоловки-пеструшки, включая полигамию и внебрачные скрещивания, возникают в
результате сходных причин (Grinkov et al., 2018). Все “нетрадиционные” брачные
связи у мухоловки-пеструшки являются результатом вариаций в степени развития
репродуктивного состояния особей (Grinkov et al., 2018, 2020).
В нашей работе, как и в большинстве аналогичных исследований, интенсивность
внебрачных спариваний сама по себе не оценивалась. Это в принципе очень трудно
сделать при изучении природных популяций птиц. В целом, как отмечалось в
литературном обзоре, число внебрачных спариваний может не соответствовать числу
внебрачных птенцов, регистрируемому и оцениваемому следствию внебрачных
спариваний. Например, в популяции скорее всего существуют особи, которые
вступали во внебрачные спаривания, но они были неуспешными и не привели к
оплодотворению яиц и формированию внебрачных потомков. Однако, в случае
мухоловки-пеструшки, все же имеется связь между интенсивностью внебрачных
спариваний и числом внебрачных потомков. Дело в том, что один внебрачный самец
как правило может произвести всего 1-2 внебрачных птенца, т. е. у мухоловкипеструшки внебрачный партнер не может оплодотворить все яйца самки из другой
социальной пары (Grinkov et al., 2018). В тех же случаях, когда в выводке
регистрировалось
большое
количество
внебрачных
потомков,
всегда
обнаруживалось, что эти потомки от нескольких внебрачных самцов (Grinkov et al.,
2018, 2020). Существует положительная корреляция между числом внебрачных
55
птенцов и числом внебрачных партнеров (Grinkov et al., 2020). Из этих данных
очевидно, что у самки, у которой в выводке обнаруживали внебрачных потомков от
нескольких самцов, было больше внебрачных спариваний. Поэтому, с нашей точки
зрения,
у
мухоловки
пеструшки
число
внебрачных
потомков
связано
с
интенсивностью внебрачных спариваний, и мы можем на основе данных о числе
внебрачных потомков делать заключения и о некоторых аспектах внебрачного
спаривания.
Выводы
1. Доля гнёзд с внебрачными птенцами и доля внебрачных птенцов в популяции
напрямую зависят от плотности гнездования птиц, а, следовательно, частота
внебрачных спариваний также зависит от плотности популяции.
2. Косвенное влияние плотности гнездования (через изменения возрастного и
фенотипического состава популяции) на показатели наличия внебрачного отцовства
не было обнаружено.
3. Число соседей в непосредственной близости от гнездящейся пары (на расстоянии
120 - 180 метров) в наибольшей степени определяют наличие и число внебрачных
птенцов в выводке, т.о. подтверждая непосредственное влияние плотности
гнездования на показатели наличия внебрачного отцовства.
56
Благодарности
Выражаю огромную благодарность прежде всего своим научным руководителям,
Владимиру Григорьевичу Гринькову, Ильиной Татьяне Александровне и Марьяне
Михайловне Белоконь за неоценимую помощь и советы на всех этапах выполнения
этой работы, а также за возможность изучить лабораторные методы работы, и новые
программы для обработки данных. Особенную благодарность я выражаю Владимиру
Григорьевичу Гринькову за предоставление собранных им данных и помощь в
освоении компьютерных программ. Ильиной Татьяне Александровне я выражаю
благодарность за предоставление возможности участвовать в данной работе. Марьяне
Михайловне Белоконь я выражаю благодарность за помощь в освоении лабораторных
методов и обработке генетического материала. Кроме того, выражаю свою
благодарность Юрию Сергеевичу Белоконю, канд. биол. наук и всей лаборатории
популяционной генетики Института общей генетики им. Н.И. Вавилова РАН, за
предоставление лаборатории.
57
Список литературы
1.
Анорова Н. С., 1984. Факторы, определяющие успех размножения мухоловки-
пеструшки// Орнитология. М. Т. 19. С. 100–112.
2.
Артемьев А.В., Головань В.И., 2005. О территориальном распределении
молодых мухоловок-пеструшек Ficedula hypoleuca// Русский орнитологический
журнал. Т. 14. №295. С. 710–714.
3.
Баккал С.Н., 1997. О роли двукрылых насекомых в питании птенцов
мухоловки-пеструшки Ficedula hypoleuca// Русский орнитологический журнал. №11.
С. 3–9.
4.
Бардин А.В., Высоцкий В.Г., Пацерина Е.Е., 2010. Уменьшение массы яиц в
периоды откладки и насиживания у мухоловки-пеструшки Ficedula hypoleuca//
Русский орнитологический журнал. Т. 19. №553. С. 355–364.
5.
Белоконь М.М., Белоконь Ю.С., Банникова А.А. Политов Д.В., 2014.
Молекулярно-генетические методы в зоологической практике на Звенигородской
биостанции МГУ: Методическое пособие к летней учебной практике студентовбиологов на Звенигородской биостанции им. СН Скадовского.
6.
Вишневский В.А., 2014. Птицы Европейской части России М.
7.
Гриньков В.Г., 2020. Число внебрачных потомков у мухоловки-пеструшки не
обусловлено генетическими факторами// Элементы. Новости науки. Орнитология.
8.
Гриценко В. В., Креславский А. Г., Михеев А. В., 1983. Концепции вида и
симпатрическое видообразование.
9.
Зимин В. Б., 2011. Экология размножения мухоловки-пеструшки Ficedula
hypoleuca в южной Карелии// Русский орнитологический журнал. Т. 20. №671. С.
1365–1373.
10.
Иванкина Е. В., Керимов А. Б., Гриньков В. Г., Бушуев А. В., 2007. Структурные
и функциональные аспекты изменчивости орнаментации брачного наряда самцов
мухоловки-пеструшки Ficedula hypoleuca (Aves: Passeriformes)// Журнал общей
биологии. Т. 68. №4. С. 278–295.
11.
Иванов А.Е., 2005. Питание птенцов мухоловки-белошейки Ficedula albicollis и
мухоловки-пеструшки
F.
hypoleuca
в
условиях
симбиотопии//
Русский
орнитологический журнал. Т. 14. №287. С. 418–421.
12.
Керимов А. Б., Иванкина Е.В., Шишкин В.С., 1994. Неустойчивый половой
диморфизм и параметры размножения мухоловки-пеструшки// Орнитология. Т. 26. C.
13–27.
58
13.
Куранов Б. Д., 2007. Гнездовая биология урбанизированной популяции
мухоловки-пеструшки (Ficedula hypoleuca) // Вестник Томского государственного
университета. №297. С. 192–200.
14.
Куранов Б.Д., 2008. Гнездовая биология урбанизированной популяции
мухоловки-пеструшки Ficedula hypoleuca// Русский орнитологический журнал. Т. 17.
№433. С. 1175–1192.
15.
Мальчевский А. С., 1959. Гнездовая жизнь певчих птиц: Размножение и
постэмбриональное развитие лесных воробьиных птиц Европейской части СССР:
Изд. Ленинградского университета.
16.
Мануилова Н.А, 1962. О количестве яиц в кладке и сроках начала насиживания
яиц у мухоловки-пеструшки и большой синицы: Львов С. 84 c.
17.
Марочкина Е.А., Барановский А.В., Чельцов Н.В., Хлебосолов Е.И., Ананьева
С.И., Лобов И.В., Хлебосолова О.А., Бабкина Н.Г., 2006. Механизмы экологической
сегрегации трёх совместно обитающих видов мухоловок -мухоловки-пеструшки
Ficedula hypoleuca, серой мухоловки Muscicapa striata и малой мухоловки Muscicapa
parva// Русский орнитологический журнал. Т. 15. №323. С. 611–630.
18.
Марочкина Е.А., Хлебосолов Е.И., Барановский А.В., Ананьева С.И., Лобов И.В.,
Чельцов Н.В., 2003. Механизмы экологической сегрегации трёх совместно обитающих
видов пеночек - веснички Phylloscopus trochilus, теньковки Ph. collybita и трещотки
Ph. sibilatrix// Русский орнитологический журнал. Т. 12. №215. С. 251–267.
19.
Пекло А. М, 1987. Мухоловки фауны СССР: Киев С. 1-180.
20.
Цвелых А. Н., Дядичева Е. А., 1986. Правило Сибома и поло-возрастные
различия в форме вершины крыла у зяблика// Вестн. зоол. Т. 2. С. 50–54.
21.
Шутова Е.В., 2003. Биология мухоловки-пеструшки Ficedula hypoleuca на юге
Мурманской области// Русский орнитологический журнал. Т. 12. №233. С. 914–923.
22.
Alatalo R.V., Lundberg A., Ståhlbrandt K., 1982. Why do pied flycatcher females
mate with already-mated males? // Animal Behaviour. V. 30. №2. P. 585–593.
23.
Arnqvist K., 2007. The Evolution of Infidelity in Socially Monogamous Passerines
Revisited A Reply to Griffith// The American Naturalist. V. 169. №2. P. 282.
24.
Barlein F., Simons D., 1995. Nutritional adaptations in migrating birds// Israel
Journal of Ecology and Evolution. V. 41. №3. P. 357–367.
25.
Bechstein J.M., 1792. Kurzgefaszte gemeinnützige Naturgeschichte des In- und
Auslandes für Schulen und hauslichen Unterricht. Ersten Bandes erste Abtheilung.
Säugethiere. Vögel. Amphibien: Leipzig: S.L. Crusius P. 612 c.
59
26.
Beecher M. D., Beecher I. M., 1979. Sociobiology of bank swallows: reproductive
strategy of the male// Science. V. 205. №4412. P. 1282–1285.
27.
Bjrklund M., Westman B., 1983. Extra-pair copulations in the Pied Flycatcher
(Ficedula hypoleuca)// Behavioral Ecology and Sociobiology. V. 13. №4. P. 271–275.
28.
Bonaparte C. L., Tucker M. B., 1850. Conspectus generum avium: Lugduni
Batavorum: Apud E.J. Brill.
29.
Both C., Visser M. E., 2001. Adjustment to climate change is constrained by arrival
date in a long-distance migrant bird// Nature. V. 411. №6835. P. 296–298.
30.
Brekke P., Cassey P., Ariani C., Ewen J. G., 2013. Evolution of extreme-mating
behaviour: patterns of extrapair paternity in a species with forced extrapair copulation//
Behavioral Ecology and Sociobiology. V. 67. №6. P. 963–972.
31.
Brouwer L., Griffith S. C., 2019. Extra-pair paternity in birds// Molecular Ecology.
V. 28. №22. P. 4864–4882.
32.
Canal D., Jovani R., Potti J., 2012. Multiple mating opportunities boost protandry in
a pied flycatcher population// Behavioral Ecology and Sociobiology. V. 66. №1. P. 67–76.
33.
Cherdantsev V. G., Kreslavsky A. G., Severtsov A. S., 1996. Episelective evolution /
Leigh Van Valen: Evolutionary Theory.
34.
Chernetsov N., Kishkinev D., Gashkov S., Kosarev V., Bolshakov C. V., 2008.
Migratory programme of juvenile pied flycatchers, Ficedula hypoleuca, from Siberia implies
a detour around Central Asia// Animal Behaviour. V. 75. №2. P. 539–545.
35.
Cornwallis C. K., Dean R., Løvlie H., Worley K., Richardson D., 2010. Male
reproductive senescence causes potential for sexual conflict over mating// Current biology :
CB. V. 20. №13. P. 1192–1196.
36.
Davies N. B., Hartley I. R., Hatchwell B. J., Langmore N. E., 1996. Female control
of copulations to maximize male help: a comparison of polygynandrous alpine
accentors,Prunella collaris, and dunnocks,P.modularis// Animal Behaviour. V. 51. №1. P.
27–47.
37.
Dieckmann U. D.M., 1999. On the origin of species by sympatric speciation// Nature.
V. 400. №6742. P. 354–357.
38.
Drost R., 1936. Über das Brutkleid männlicher Trauerfl iegenfänger, Muscicapa
hypoleuca// Vogelzug. V. 6. P. 179–186.
39.
Emlen S. T., Oring L. W., 1977. Ecology, sexual selection, and the evolution of
mating systems// Science. V. 197. №4300. P. 215–223.
60
40.
Gelter H. P., Tegelstrm H., 1992. High frequency of extra-pair paternity in Swedish
pied flycatchers revealed by allozyme electrophoresis and DNA fingerprinting// Behavioral
Ecology and Sociobiology. V. 31. №1. P. 1–7.
41.
Gowaty P. A., 1996. Field Studies of Parental Care in Birds// Advances in the Study
of Behavior. V. 25. P. 477–531.
42.
Griffith S. C., Stewart I.R.K., Dawson D.A., Owens I.P.F., Burke T., 1999.
Contrasting levels of extra-pair paternity in mainland and island populations of the house
sparrow (Passer domesticus): is there an ‘island effect’?// Biological Journal of the Linnean
Society. V. 68. №1-2. P. 303–316.
43.
Griffith S. C., Owens I. P. F., Thuman K. A, 2002. Extra pair paternity in birds: a
review of interspecific variation and adaptive function// Molecular Ecology. V. 11. №11. P.
2195–2212.
44.
Grinkov V. G., Bauer A., Sternberg H., Wink M., Gashkov S.I., 2018. Diversity of
social-genetic relationships in the socially monogamous pied flycatcher (Ficedula
hypoleuca) breeding in Western Siberia// PeerJ. V. 6. P. e6059.
45.
Grinkov V. G., Bauer A., Sternberg H., Wink M., 2020. Heritability of the extra-pair
mating behaviour of the pied flycatcher in Western Siberia// PeerJ. V. 8. P. e9571.
46.
Grinkov V.G., Bauer A., Sternberg H., 2021. Understanding extra-pair mating
behaviour: a case study of socially monogamous European Pied Flycatcher (Ficedula
hypoleuca) in Western Siberia// in press.
47.
Gross M. R., 1996. Alternative reproductive strategies and tactics: diversity within
sexes// Trends in Ecology & Evolution. V. 11. №2. P. 92–98.
48.
Howard R., Moore A., 1991. A complete checklist of the birds of the world / № 2:
Academic Press Ltd.
49.
James F. Wittenberger. The Evolution of Mating Systems in Birds and Mammals.
Social Behavior and Communication (pp. 271–349). Springer, Boston, MA.
50.
Jennions M. D., Petrie M., 2000. Why do females mate multiply? A review of the
genetic benefits// Biological Reviews. V. 75. №1. P. 21–64.
51.
Johansen H., 1916. Muscicapa atricapilla tomensis// Ornitologicheskii Viestnik. V.
7. P. 101.
52.
Jones A. G., 2005. gerud 2.0: a computer program for the reconstruction of parental
genotypes from half-sib progeny arrays with known or unknown parents// Molecular
Ecology Notes. V. 5. №3. P. 708–711.
61
53.
Kempenaers B., Verheyen G. R., van Broeck M. den, Burke T., van Broeckhoven C.,
Dhondt A., 1992. Extra-pair paternity results from female preference for high-quality males
in the blue tit// Nature. V. 357. №6378. P. 494–496.
54.
Khakhlov V.A., 1915. A Siberian form of flycatcher// Ornitologicheskii Viestnik. P.
315.
55.
Kleven O., Marthinsen G., Lifjeld J. T., 2006. Male extraterritorial forays, age and
paternity in the socially monogamous reed bunting (Emberiza schoeniclus)// Journal of
Ornithology. V. 147. №3. P. 468–473.
56.
Leder P., Li X., Ito M., Zhou F., Youngson N., Zuo X., Ferguson, 2008. A maternal-
zygotic effect gene, Zfp57, maintains both maternal and paternal imprints// Developmental
Cell. V. 15. №4. P. 547–557..
57.
Lifjeld J. T., Slagsvold T., 1986. Mate retention and male polyterritoriality in the pied
flycatcher Ficedula hypoleuca// Behavioral Ecology and Sociobiology. V. 19. №1. P. 25–
30.
58.
Lifjeld J. T., Slagsvold T., Lampe H. M., 1991. Low frequency of extra-pair paternity
in pied flycatchers revealed by DNA fingerprinting// Behavioral Ecology and Sociobiology.
V. 29. №2. P. 95–101.
59.
Lifjeld J. T., Slagsvold T., Ellegren, 1997. Experimental mate switching in pied
flycatchers: male copulatory access and fertilization success// Animal Behaviour. V. 53. №6.
P. 1225–1232.
60.
Lifjeld J. T., Rekdal S. L., Anmarkrud J. A., Johnsen A., 2019. Extra-pair mating in a
passerine bird with highly duplicated major histocompatibility complex class II: Preference
for the golden mean// Molecular Ecology. V. 28. №23. P. 5133–5144.
61.
Lombardo M. P., 1998. “On the Evolution of Sexually Transmitted Diseases in
Birds.”// Journal of Avian Biology.
62.
Lundberg A., Gottlander K., Alatalo R. V., 1987. Extra-Pair Copulations and Mate
Guarding in the Polyterritorial Pied Flycatcher, Ficedula hypoleuca// Behaviour. V. 101.
№1-3. P. 139–154.
63.
McLeod D. V., Day T., 2014. Sexually transmitted infection and the evolution of
serial monogamy// Proceedings. Biological sciences. V. 281. №1796. P. 20141726.
64.
Mönkkönen M., 1995. Do migrant birds have more pointed wings?: a comparative
study// Evolutionary Ecology. V. 9. №5. P. 520–528.
65.
Norman L. Ford. Variation in Mate Fidelity in Monogamous Birds. Current
Ornithology (pp. 329–356). Springer, New York, NY.
62
66.
Owens I. P. F., Bennett P. M., 1994. Mortality costs of parental care and sexual
dimorphism in birds// Proceedings of the Royal Society of London. Series B: Biological
Sciences. V. 257. №1348. P. 1–8.
67.
Pallas P. S., 1764. Adumbratiunculae avium variarum praecedenti Elencho
insertarum, sed quae in Systemate Naturae Illustl: Linnaei nondum extant: Pieter van Os,
d’Gravenhage, pp. 1–7.: Vosmaer, A.
68.
Peakall R. O.D., Smouse P. E., 2006. genalex 6: genetic analysis in Excel. Population
genetic software for teaching and research// Molecular Ecology Notes. V. 6. №1. P. 288–
295.
69.
Plaza M., Cantarero A., Gil D., Moreno J., 2019. Experimentally flight-impaired
females show higher levels of extra-pair paternity in the pied flycatcher Ficedula hypoleuca//
Biology Letters. V. 15. №8. P. 20190360.
70.
Potti J., Copete J. L., Gutiérrez-Expósito C., Camacho C., 2016. Morphological and
sexual traits in Atlas and Iberian Pied Flycatchers Ficedula hypoleuca speculigera and F. h.
iberiae : a comparison// Bird Study. V. 63. №3. P. 330–336.
71.
Rätti O., Lundberg A., Tegelström H., Alatalo R. V., 2001. No evidence for effects of
breeding density and male removal on extrapair paternity in the pied flycatcher// The Auk.
V. 118. №1. P. 147–155.
72.
Salvador R. B., Van der Jeugd H., Tomotani B. M., 2017. Taxonomy of the European
Pied Flycatcher Ficedula hypoleuca (Aves: Muscicapidae)// Zootaxa. V. 4291. №1. P. 171–
182.
73.
Sangster G., Collinson J.M., Helbig A.J., Knox A.G., Parkin D.T, 2004. Taxonomic
recommendations for British birds: second report// Ibis. V. 146. P. 153–157.
74.
Santo T. L. de; Willson M. F.; Barctecchi K. M.; Weinstein J., 2003. Variation in nest
sites, nesting success, territory size, and frequency of polygyny in winter wrens in northern
temperate coniferous forests// The Wilson Bulletin. V. 115. №1. P. 29–37.
75.
Schwagmeyer P. L., St. Clair Robert C., Moodie James D., Lamey Timothy C.,
Schnell Gary D., 1999. Species Differences in Male Parental Care in Birds: A Reexamination
of Correlates with Paternity// The Auk. V. 116. №2. P. 487–503.
76.
Spottiswoode C., 2004. Extrapair paternity, migration, and breeding synchrony in
birds// Behavioral Ecology. V. 15. №1. P. 41–57.
77.
Stacey P. B., 1982. Female Promiscuity and Male Reproductive Success in Social
Birds and Mammals// The American Naturalist. V. 120. №1. P. 51–64.
78.
Stutchbury B. J., Morton E. S., 2001. Behavioral ecology of tropical birds: Academic
Press.
63
79.
Verner Jared, Willson Mary F., 1969. Mating Systems, Sexual Dimorphism, and the
Role of Male North American Passerine Birds in the Nesting Cycle// Ornithological
Monographs. №9. P. 1–76.
80.
Wagner Richard H., Schug M.D., Morton E.S., 1996. Confidence of paternity, actual
paternity and parental effort by purple martins// Animal Behaviour. V. 52. №1. P. 123–132.
81.
Westneat David F., Sherman Paul W., 1997. Density and extra-pair fertilizations in
birds: a comparative analysis// Behavioral Ecology and Sociobiology. V. 41. №4. P. 205–
215.
82.
Westneat David F.,Stewart Ian R.K., 2003. Extra-Pair Paternity in Birds: Causes,
Correlates, and Conflict// Annual Review of Ecology, Evolution, and Systematics. V. 34.
№1. P. 365–396.
83.
Wink M., Dyrcz A., 1999. Mating systems in birds: a review of molecular studies//
Muzeum i Instytut Zoologii PAN.
84.
Witherby H. F., 1928. On the Birds of Central Spain, with Some Notes on those of
South-East Spain// Ibis. V. 70. №4. P. 587–663.
64
Приложение
Приложение 1. Результаты дисперсионного анализа Краскела-Уоллиса для морфофизиологических показателей по годам.
Значения дисперсионного анализа Краскела-Уоллиса
Морфофизиологические показатели
хи-2 (F)
df
p
9,22
4
0,06
119,14
4
0
Длина цевки самки
0,12
4
1
Длина крыла самки
4,37
4
0,36
Длина хвоста самки
9,49
4
0,05
Масса самки в период насиживания
6,94
4
0
Степень развития грудной мускулатуры самки
4,30
4
0,37
Балл жирности самки в период выкармливания
8,48
4
0,08
Стадия линьки самки
47,38
4
0
Продвинутость линьки самки
48,01
4
0
Масса самки в период выкармливания птенцов
4,19
4
0
Балл выраженности клоакального выступа
17,61
4
0
Степень развития грудной мускулатуры самца
11,92
4
0,02
Балл жирности самца
42,03
4
0
Тип окраски самца по шкале Дроста
5,75
4
0,22
Длина цевки самца
1,31
4
0,26
Степень развития наседного пятна у самки в период насиживания
Балл жирности самки в период насиживания кладки
65
Число лобных пятен
6,40
4
0,17
Площадь лобного пятна
7,22
4
0,12
Длина крыла самца
14,63
4
0,01
Длина хвоста самца
17,86
4
0
Стадия линьки самца
40,58
4
0
Продвинутость линьки самца
42,90
4
0
Сумма баллов орнамента на БВКВМ
8,55
4
0,07
Сумма баллов орнамента на ТМ (третьестепенных маховых)
5,02
4
0,29
Сумма баллов орнамента на рулевых
5,87
4
0,21
Масса самца
2,78
4
0,03
Примечания: Жирным шрифтом выделены достоверные значения.
Приложение 2. Результаты анализа критерием Манн-Уитни-Вилкоксона для морфофизиологических показателей между выборками
попарно по годам.
Значения результатов теста
Пары лет
Морфофизиоло
2013 и
2013 и
2013 и
2013 и
2014 и
2014 и
2014 и
2015 и
2015 и
2018 и
разм
2014
2015
2018
2019
2015
2018
2019
2018
2019
2019
ер
W
p
W
p
W
p
W
p
W
p
W
p
W
p
W
p
W
p
W
p
выб
орки
гические
показатели
Балл жирности 1156
0, 5640
самки в период
2
0
4
,50
0
2950
,50
0
19
<
8607
06,
2,2
,50
50
0
4460
0
3309
0
5683 0, 3834
0
4
66
,50
0
2833
0
621
насиживания
e-
кладки
16
Масса самки в 1288
0, 9028 0, 5167 0,
51
период
0
3
9
69,
насиживания
7
8
0
5
Стадия линьки 8454
0, 7672
0
0
53
0,7
1081
самки
0
36
4
3
5
,5
3438
1
9106
линьки самки
8430
,50
0, 7647
0
3428
0
,50
0
53
0,5
1081
25
4
2
1
период
0
5016
0
6900
1
,5
0, 5007
0
7408
0, 4643
0
2
1
0
7386
1
,5
8
0, 5057
6930
0
8
4690
4075
1
622
,5
0
6922
0
4884
0
584
0
6899
0
4845
0
583
4278 0,
584
,50
,50
2
1
Масса самки в 9470
5213
,5
1
Продвинутость
0
1032 0, 5423
7,5
выкармливания
1
1
,5
67
0,0
1285
00
1
1
1
0, 6714
1
8278
0, 5292
1
0
4
1
1
6675
1
,5
1
7
птенцов
Балл
5159 0,
46
0,8
1201
0
81,
8
2
8
50
0, 8050 0, 5324 0,
53
0,1
1027
развития
5
3
0
71
4
9
грудной
5
5
3
выраженности
8530
,50
клоакального
0, 1023
6
0
9
3
0
6061 0, 5464
0, 5014 0, 4339
1
5
3
4
8
3
0
2654 0,
,50
552
0
9
выступа
Степень
8417
0, 6809 0, 6806
0, 6675 0, 6690
0, 3101 0,
6
0
0
0
1
5
3
67
,50
,50
0
1
,50
5
,50
9
5
563
мускулатуры
самца
Балл жирности 7778
0, 5623
самца
0
,50
0
,50
4471 0,
,50
9
Длина
цевки 8932
1
самца
9619
1
,5
4368
43
0,7
5
99,
9
9
50
1
46
,5
1
29,
8147
0
6174 0, 6052
,50
1160
1
7,5
5267
0, 7306
0
2
4
4
1
5595
1
0
7195
,50
хвоста 6886
0
50
0,6
1081
0
1
82,
1
8
1
8
50
0
3582 0,
54
0,0
0
16,
1
1
50
3330 0,
54
0,0
8758
0
46,
1
,50
2
50
1
55
0,5
1220
46,
0
7,5
Стадия линьки 7868
0, 6291
самца
1
,50
3
Продвинутость
7887
линьки самца
0, 6141
1
0
,50
4
Масса самца
7964
,5
1
8959
1
4187
,50
553
4
4811
1
,5
5126
,5
0, 3016
1
563
3615 0,
565
4
3
7000 0, 4015 0,
самца
2613 0,
6
5
Длина
0
0, 6083 0, 7504
9
,50
0
8987
5
2
1
3
68
,50
,50
3
1
0
0, 5681
1
3
0
,50
,50
0
0
5945 0, 8098
,50
0
8
0
3
4028
0
560
0
553
3877 0,
565
,50
6
0, 4632 0, 7100
5
6007 0, 7378
7
0
0
Примечания: Жирным шрифтом выделены достоверные значения
2
0, 5047 0, 7065
0
0
0
,50
5552 0, 8195
,50
0
2
3585
,50
1
7360
,5
0, 4807 0, 6592
0
4
,5
5
4
1
,5
0
8
Значения коэффициента корреляции Спирмена и других показателей теста
Показатели наличия ВС
Морфофизиологические показатели
Число ВП в гнезде
Наличие ВП
corr
t
N
p
corr
t
N
p
0,03
0,42
158
0,68
0,06
0,71
158
0,48
Балл жирности самки в период насиживания кладки
-0,04
-0,53
157
0,60
0,02
0,25
157
0,80
Длина цевки самки
0,11
1,42
162
0,16
0,11
1,44
162
0,15
Длина крыла самки
0,07
0,95
162
0,34
0,05
0,64
162
0,52
Длина хвоста самки
0,02
0,28
162
0,78
-0,02
-0,23
162
0,82
Масса самки в период насиживания
0,19
2,44
158
0,02
0,19
2,44
158
0,02
Степень развития грудной мускулатуры самки
0,01
0,15
160
0,88
-0,03
-0,43
160
0,67
Балл жирности самки в период выкармливания
-0,12
-1,51
159
0,13
-0,12
-1,53
159
0,13
Стадия линьки самки
-0,14
-1,85
160
0,07
-0,09
-1,20
160
0,23
Продвинутость линьки самки
-0,12
-1,47
160
0,14
-0,07
-0,91
160
0,36
Масса самки в период выкармливания птенцов
0,14
1,77
160
0,08
0,12
1,51
160
0,13
Балл выраженности клоакального выступа
0,01
0,14
152
0,89
-0,07
-0,91
152
0,36
Степень развития грудной мускулатуры самца
-0,03
-0,42
153
0,67
-0,07
-0,84
153
0,40
Балл жирности самца
-0,09
-1,08
149
0,28
-0,02
-0,22
149
0,83
Тип окраски самца по шкале Дроста
0,09
1,14
152
0,26
0,08
0,99
152
0,32
Длина цевки самца
-0,01
-0,16
151
0,87
0,02
0,28
151
0,78
Число лобных пятен
0
0,01
150
0,99
0,03
0,42
150
0,68
Площадь лобного пятна
0
0,01
150
0,99
-0,01
-0,10
150
0,92
Степень развития наседного пятна у самки в период
насиживания
69
Длина крыла самца
-0,13
-1,62
152
0,11
-0,11
-1,41
152
0,16
Длина хвоста самца
-0,08
-1,02
152
0,31
-0,11
-1,33
152
0,19
Стадия линьки самца
-0,01
-0,15
153
0,88
0,04
0,47
153
0,64
Продвинутость линьки самца
0,01
0,13
152
0,90
0,06
0,70
152
0,49
Сумма баллов орнамента на БВКВМ
-0,14
-1,73
147
0,09
-0,12
-1,41
147
0,16
-0,12
-1,48
149
0,14
-0,12
-1,44
149
0,15
Сумма баллов орнамента на рулевых
0,09
1,08
151
0,28
0,09
1,16
151
0,25
Масса самца
-0,14
-1,78
153
0,08
-0,09
-1,18
153
0,24
Сумма баллов орнамента на ТМ (третьестепенных
маховых)
Приложение 3. Оценка взаимосвязи коэффициентом корреляции Спирмена между морфофизиологическими показателями и числом
ВП в гнезде, наличием ВП.
Приложение 4. Значения числа и доли ВП в гнезде, а также числа и доли гнезд с ВП в зависимости от возрастной группы самцов и
самок.
Самки
Число
Число гнезд
Процент
Числ
Процент
по 3
ВП в
с разным
ВП в
о
гнезд с
по 3
группа
гнезде
количество
гнёздах
гнёз
ВП
м
м ВП
Самцы Числ
дс
Число
Процент
Числ
Процент
о ВП
гнёзд с
ВП в
о
гнезд с ВП
группа
в
разным
гнёздах
гнёз
м
гнез
количеств
дс
де
ом ВП
ВП
1
1
1
3,70
ВП
1
1
1
6,67
1
6,67
1
2
1
2
4
14,81
1
3
1
3
2
7,41
70
7
25,93
2
1
4
5,13
2
2
4
2
3
2
12
2
1
3
6,00
5,13
2
2
1
2,00
3
3,85
2
3
1
2,00
4
1
1,28
2
4
1
2,00
3
1
4
5,56
3
1
4
5,00
3
2
5
6,94
3
2
2
2,50
3
3
2
2,78
3
3
2
2,50
3
5
1
1,39
3
5
1
1,25
12
15,38
16,67
71
6
12,00
9
11,25
Отзывы:
Авторизуйтесь, чтобы оставить отзыв